Una revalorización de la anatomía vascular de la glándula paratiroidea basada en técnicas de fluorescencia

noviembre 21, 2021
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Anatomía vascular de las glándulas paratiroideas (PGs) y su importancia en la cirugía endocrina del cuello

Conocer la posición anatómica y la irrigación vascular de las PGs es esencial para evitar el hipoparatiroidismo tras la cirugía tiroidea (1,2). El hipoparatiroidismo temporal con la consiguiente hipocalcemia es la complicación más frecuente tras la tiroidectomía total y se produce hasta en el 30% de los pacientes que se someten a ella (3,4). Su incidencia depende de la dificultad técnica del procedimiento y de la experiencia del cirujano. La hipocalcemia permanente, definida como hipocalcemia por más de 6 meses después de la tiroidectomía, se reporta en 1-10% de los pacientes (5,6). La reducción de la tasa de hipoparatiroidismo es esencial para mejorar la calidad de vida, ya que la hipocalcemia postoperatoria puede dar lugar a una hospitalización prolongada y a múltiples visitas a la clínica, a síntomas neuromusculares, a la necesidad de suplementos de calcio y vitamina D de por vida y a complicaciones a largo plazo, como daños cerebrales, vasculares, oculares y renales (7-11).

En un estudio de 100 glándulas tiroideas cadavéricas realizado por Delattre et al. (12), se consideró que el 38,2% de los vasos de alimentación paratiroideos estaban en riesgo de sufrir daños por disección durante la tiroidectomía estándar. Además, los cuatro PGs estaban en riesgo en el 5% de los cadáveres, con las glándulas superiores en mayor riesgo, ya que por lo general presentaban un vaso de alimentación más corto y estaban fuertemente posicionados en la parte posterior del polo superior de la tiroides. Por lo tanto, el conocimiento del origen y el curso de la irrigación arterial es de suma importancia. Los autores encontraron un único vaso de alimentación a los PG en el 80% de los casos. En general, tanto los PG superiores como los inferiores recibían su aporte sanguíneo de la arteria tiroidea inferior (ATI): los PG superiores recibían el aporte sanguíneo de la ATI en el 77% de los casos, de la arteria tiroidea superior (ATS) en el 15%, y de las anastomosis entre ambas arterias, que discurrían posteriormente al tiroides en el 8%. Los PG inferiores fueron irrigados por la ATI en el 90,3% de los casos, y por la STA en el 5%. Los autores encontraron una ATI ausente en el 4,5% de los casos; en estos casos, un vaso que discurre por delante de la STA está particularmente en riesgo durante la lobectomía (Figura 1A,B). Estos hallazgos destacan la importancia de considerar el suministro vascular como una red interconectada (bucle de anastomosis) de vasos, que posiblemente discurren cerca del parénquima tiroideo y a menudo con ramas cortas que conectan o atraviesan el parénquima tiroideo. Estos casos corren el riesgo de desvascularización, incluso cuando existe un pedículo de alimentación largo (Figura 2A,B).

Figura 1 Disección cadavérica de un caso con ausencia de arteria tiroidea inferior. (A) Ausencia de la arteria tiroidea inferior con la glándula paratiroidea inferior recibiendo su aporte sanguíneo de una rama de la arteria tiroidea superior, que se divide anterior a la glándula tiroidea (lado izquierdo); (B) dibujo correspondiente a la figura 1A, mostrando la posición anterior de esta rama arterial. Con permiso de Delattre et al. (12). A, arteria; T, tiroides; R, nervio laríngeo recurrente; V, vena.

Figura 2 Disección cadavérica de un caso con un largo pedículo vascular de la glándula paratiroides. (A) Una glándula paratiroidea inferior con un pedículo largo (25 mm). Esta situación es de riesgo durante la lobectomía debido a la presencia de dos ramas muy cortas (2 y 3 mm) unidas y entrando en el tiroides (lado izquierdo); (B) dibujo correspondiente a la figura 2A, mostrando el suministro de sangre paratiroidea de riesgo a pesar de un pedículo largo. Con permiso de Delattre et al. (12). A, arteria; R, nervio laríngeo recurrente; V, vena.

Además, Delattre et al. (12) informaron de que fueron capaces de localizar un mayor número de PG (al menos los 4 PG) durante sus últimos 40 casos de microdisección, lo que sugiere que la experiencia del cirujano podría desempeñar un papel importante en la localización y preservación de los PG. Además, los autores concluyeron que la posición de la arteria paratiroidea en relación con el parénquima tiroideo es el factor más importante a la hora de considerar el riesgo de desvascularización durante la lobectomía, más que la longitud de la arteria. Dado que estas arterias son vasos terminales, la identificación sistemática, la disección quirúrgica precisa y las microligaduras son clave para reducir la frecuencia del hipoparatiroidismo iatrogénico (12), un riesgo que fue descrito por primera vez por Halsted et al. en 1907 (13). Estos resultados proporcionan una explicación anatómica para el consistente 1-10% de hipoparatiroidismo definitivo reportado en la mayoría de los estudios basados en registros o multicéntricos (5,14).

La hipocalcemia después de la tiroidectomía total podría ser el resultado de un daño intraoperatorio a los PGs debido a un traumatismo, una extirpación inadvertida o una desvascularización. El grado de daño a los PG es difícil de predecir intraoperatoriamente. En general, se acepta que la mitad de un PG normal puede producir suficiente hormona paratiroidea (PTH) (6). Para evitar la hipocalcemia postoperatoria, se puede realizar un autotransplante de paratiroides; sin embargo, los resultados han sido inconsistentes, creando controversia (15-17). Por lo tanto, se han propuesto y utilizado técnicas de disección capsular y preservación de la vasculatura circundante, en un intento de evitar la paratiroidectomía inadvertida o la interrupción de la vasculatura paratiroidea (18-20). Varios estudios han demostrado una reducción del hipoparatiroidismo transitorio y permanente después de adoptar técnicas de preservación vascular y sistemas de clasificación que guían la disección, la resección y las decisiones relativas al autotransplante (19,21).

La preservación de los PG puede ser un reto, ya que la función paratiroidea postoperatoria normal no está garantizada incluso cuando se cree que los PG están bien preservados durante la cirugía. Un estudio de Lang et al. (22) examinó a 103 pacientes sometidos a tiroidectomía total con identificación de los 4 PG y un análisis visual de los mismos. Los autores informaron de que tener más de 3 PG descoloridos era un factor de riesgo independiente de hipoparatiroidismo transitorio. Sin embargo, el 12,5% de los pacientes con 4 PG de coloración normal, que se suponía que eran plenamente funcionales, presentaron hipoparatiroidismo. Los autores concluyeron que la decoloración de los PG está asociada con el hipoparatiroidismo transitorio, y que los PG de color normal con un supuesto suministro de sangre adecuado no implican necesariamente una glándula funcional (22). Los autores también destacaron la necesidad de contar con métodos intraoperatorios individuales en tiempo real para evaluar la viabilidad de los PG.

La angiografía con verde de indocianina (ICG) puede utilizarse como técnica complementaria para ayudar a identificar el suministro sanguíneo vascular de los PG con riesgo de sufrir daños durante la disección de la glándula tiroidea y para ayudar a predecir la funcionalidad de los PG identificados.

Técnicas de fluorescencia con ICG en la cirugía del cuello

La predicción precisa de la hipocalcemia posttiroidectomía podría conducir a una modificación de las estrategias quirúrgicas. Sin embargo, se necesitan herramientas fiables que puedan predecir con exactitud si un paciente desarrollará hipocalcemia (5,23,24). Las técnicas actuales para evaluar la función paratiroidea se basan en mediciones de calcio (25,26) y PTH (6,27-31) en distintos momentos durante o después de la tiroidectomía. Algunos estudios han sugerido que las mediciones de PTH tempranas (entre unos minutos y 12 horas después de la resección tiroidea) predicen de forma fiable la ausencia de hipoparatiroidismo, con un valor predictivo positivo de hasta el 97% (6,27,28). Sin embargo, este hallazgo ha sido cuestionado por otros autores (32,33). A diferencia de la angiografía con ICG, que tiene resultados inmediatos, las mediciones de los niveles de calcio y PTH no suelen ser capaces de guiar la toma de decisiones intraoperatorias, ya que sus resultados requieren mucho tiempo para desarrollarse. Sin embargo, algunos autores han sugerido el uso de mediciones rápidas de PTH para demostrar la insuficiencia paratiroidea, proporcionando resultados que pueden entonces ayudar a los cirujanos a decidir si se autotransplanta un PG (29,34).

La ICG es una molécula soluble en agua, del tamaño de 775 Da, con un espectro de absorción máximo de 805 nm y reemisión a 835 nm cuando es excitada por una luz/láser a una longitud de onda en el espectro del infrarrojo cercano (NIR). Una vez inyectado, el ICG se fija completa y permanentemente a las proteínas plasmáticas del torrente sanguíneo, y circula únicamente en el compartimento intravascular. Tiene una vida media de 3,4±0,7 minutos, y es captado del plasma casi exclusivamente por las células del parénquima hepático, antes de ser secretado por completo en la bilis. La alergia al yodo es una contraindicación para la administración de ICG, ya que el yodo está presente en su estructura molecular. El mayor estudio realizado hasta la fecha reveló que se producen reacciones alérgicas en 1/80.000 pacientes que reciben ICG (35).

Inicialmente, la ICG se utilizaba en oftalmología para la detección de la degeneración macular (36). Posteriormente, la angiografía con ICG se ha utilizado para identificar los ganglios linfáticos centinela (37), determinar la extensión de las resecciones oncológicas (38) y estudiar la función hepática (39). Estudios recientes también han demostrado su utilidad en la evaluación del flujo sanguíneo vascular de las anastomosis intestinales (40) y las reconstrucciones de colgajos de tejido (41).

En nuestro centro, la ICG para la cirugía de tiroides o paratiroides se prepara de acuerdo con los protocolos utilizados para la cirugía abdominal (38). Brevemente, se mezclan 25 mg de ICG con 10 mL de agua estéril (concentración, 2,5 mg/mL), y el equipo de anestesia inyecta 3,5 mL por vía intravenosa durante el procedimiento. La inyección puede repetirse hasta alcanzar una dosis máxima de 5 mg/kg por día. El catéter se purga después de cada inyección para obtener rápidamente imágenes. Después de aproximadamente 1-2 minutos, las imágenes se adquieren utilizando una cámara laparoscópica NIR PinPoint® (Novadaq, Ontario, Canadá).

Una de las ventajas del uso de la tecnología ICG es que la anatomía de los vasos que alimentan a los PGs puede ser analizada antes de realizar una lobectomía tiroidea, permitiendo la preservación de las asas de los vasos que alimentan a los PGs (Figuras 3,4). El vídeo muestra un caso de tiroidectomía por enfermedad maligna. Tras la angiografía con ICG y la visualización del asa vascular de alimentación unida al tiroides, se realizó una técnica de disección capsular precisa y se dejó un pequeño remanente de tiroides para no dañar el asa vascular y así preservar los PG.

Figura 3 Mujer de 61 años sometida a tiroidectomía total por bocio multinodular. (A) La glándula paratiroidea inferior del lado izquierdo (en la punta del instrumento), con el lóbulo tiroideo retraído para su extirpación; (B) imágenes en blanco y negro del infrarrojo cercano después de la inyección de ICG de la misma glándula, mostrando el bucle de suministro de sangre vascular con ramas inferiores y superiores (blanco, bien perfundido). La resección quirúrgica planificada para la preservación de estas anastomosis del asa observada en la ICG está marcada con una línea roja punteada; (C) la misma glándula paratiroidea inferior después de la extirpación del lóbulo tiroideo izquierdo (PG en la punta del instrumento); (D) imágenes en blanco y negro del infrarrojo cercano de la misma glándula después de la segunda inyección de ICG, demostrando el suministro de sangre vascular preservado (flecha blanca) y un PG bien perfundido (puntuación de ICG =2). ICG, verde de indocianina; PG, glándulas paratiroides.

Figura 4 Mujer de 56 años sometida a tiroidectomía total por cáncer papilar de tiroides, pT1b N1 (42). El vídeo muestra la preservación de la glándula paratiroidea superior izquierda (círculo), antes y después de la lobectomía izquierda. Las imágenes de ICG tomadas antes de la lobectomía en la primera parte muestran el bucle de vasos de alimentación procedentes de la arteria tiroidea inferior. La segunda parte después de la lobectomía izquierda muestra la glándula paratiroidea izquierda (círculo) después de dejar un pequeño remanente de tiroides para preservar el asa de vasos que alimenta la glándula. Las imágenes de ICG muestran una glándula paratiroidea izquierda bien vascularizada junto al remanente tiroideo. ICG, verde de indocianina. Disponible en línea: http://www.asvide.com/articles/1853

Hemos utilizado sistemáticamente la angiografía ICG estandarizada en cientos de casos y somos capaces de realizar una cartografía vascular de los vasos de alimentación de la PG. Esto nos ha permitido conocer mejor la anatomía y la localización de los PG, así como la presencia de asas vasculares, que suelen estar muy cerca del parénquima tiroideo (Figuras 1,2). Así, actualmente realizamos las disecciones para la preservación de los PG de forma muy precisa y ardua en términos de disección capsular, dejando ocasionalmente un pequeño remanente tiroideo para preservar las asas vasculares de los PG adheridos. Es necesario evaluar en futuros estudios si esta técnica reducirá aún más el hipoparatiroidismo postoperatorio.

Aplicación de la ICG en la cirugía tiroidea y paratiroidea para la evaluación de la función de los PG

Los PG deben ser identificados tempranamente durante la disección de la tiroidectomía, y su suministro vascular debe ser preservado para prevenir la hipocalcemia postoperatoria. El uso de ICG para la identificación de los PG durante la cirugía de tiroides se propuso por primera vez en un estudio de Suh et al. (43) en 2014, en el que los autores demostraron que los PG podían visualizarse utilizando imágenes NIR de ICG en perros. En el mismo año, otro grupo (44) logró visualizar diferencialmente la tiroides y los PGs utilizando imágenes NIR en cerdos.

En nuestra experiencia inicial utilizando ICG para evaluar la perfusión intraoperatoria de los PGs para la predicción de la función paratiroidea después de la tiroidectomía (45), demostramos que la presencia de un PG bien perfundido o un remanente de PG bien perfundido era suficiente para evitar el hipoparatiroidismo (46). Después de la tiroidectomía total, encontramos que al menos una glándula bien perfundida estaba presente en la angiografía en 30 de 36 pacientes; ninguno de los 30 pacientes experimentó hipoparatiroidismo postoperatorio. Por otro lado, se observó un hipoparatiroidismo postoperatorio transitorio en dos de los seis pacientes que no tenían al menos un PG bien perfundido en la angiografía. En los casos de discrepancia entre la evaluación visual y la angiografía con ICG, se realizó una incisión en el PG y se autotransplantaron las glándulas que no sangraban (cinco casos).

Además, hemos demostrado la superioridad de la angiografía con ICG sobre la evaluación visual. En nuestro estudio preliminar, 71 de 101 PG fueron evaluados visualmente como bien vascularizados, mientras que sólo 51 fueron considerados bien vascularizados en la angiografía ICG (45). Así pues, el estado de perfusión (y, por tanto, la capacidad funcional para producir HTP) se sobreevaluó visualmente en 20 de los 71 PG (28,2%). Se han comunicado resultados similares en 27 pacientes sometidos a tiroidectomía (47). En este estudio prospectivo, un total de 84% de los PG identificados visualmente mostraron captación de ICG. La perfusión de los PG se calificó tanto visualmente como por fluorescencia de ICG. Se observó una discrepancia entre las puntuaciones visuales y de ICG en el 6% de los casos. Además, tres pacientes tuvieron hipocalcemia postoperatoria transitoria, y sólo uno de ellos fue sintomático. Debe tenerse en cuenta que la utilidad de la ICG es limitada en pacientes con una glándula tiroidea presente, ya que la fluorescencia paratiroidea es frecuentemente oscurecida por la tiroides.

En 2017, Lang et al. (48) estudiaron la hipocalcemia postoperatoria después de la tiroidectomía total y su correlación con la intensidad de la fluorescencia en la angiografía con ICG, utilizando el sistema de imágenes fluorescentes SPY® (Novadaq Technologies, Inc.). Los autores evaluaron un total de 324 PG confirmados por biopsia de 94 pacientes. La intensidad de fluorescencia de cada PG se expresó como la relación de intensidad de fluorescencia entre el PG y la tráquea anterior, y se evaluó la mayor intensidad de fluorescencia (GFI). El valor de GFI resultó ser el mejor predictor de la hipocalcemia postoperatoria temprana (0% de probabilidad de hipocalcemia para un valor de GFI >150% frente al 81,8% de probabilidad de hipocalcemia para un valor de GFI ≤150%). No hubo ningún caso de hipocalcemia permanente, independientemente del valor de GFI (48).

Una de las limitaciones de muchos estudios que analizan la angiografía con ICG durante la tiroidectomía es el hecho de que en la mayoría de los pacientes no se evalúan los 4 PG. Por lo tanto, en aquellos pacientes con menos de 4 PG evaluados, la perfusión y la función de los PG no visualizados siguen siendo desconocidas, lo que oscurece una correlación clara entre la perfusión de ICG (evaluada en 1, 2 o 3 PG) y los niveles de PTH postoperatorios (que reflejan la función de los 4 PG). Por ello, analizamos a los pacientes sometidos a paratiroidectomía subtotal (49) e informamos de nuestros hallazgos sobre el uso de ICG en un estudio prospectivo de 13 pacientes sometidos a paratiroidectomía subtotal por enfermedad multiglandular (hiperparatiroidismo primario y secundario) (46). Nuestro objetivo era determinar si la función postoperatoria del PG único (o del remanente del PG) se reflejaba realmente en la angiografía intraoperatoria con ICG. Para ello, sólo se incluyeron los casos con los cuatro PG visualizados. El PG que se iba a preservar se seleccionó en función del grado de perfusión en la angiografía con ICG. Cuando la glándula elegida por el cirujano mostraba visualmente una mala perfusión en la angiografía, se seleccionaba otra glándula para su preservación. En el seguimiento, se alcanzaron niveles normales de PTH en todos los pacientes, lo que demuestra que la PG bien perfundida o remanente era funcional.

En 2016, Zaidi et al. (50) publicaron los resultados de un estudio prospectivo que incluyó a 33 pacientes que se sometieron a cirugía por hiperparatiroidismo primario. Este estudio incluyó tanto escisiones de adenomas paratiroideos como paratiroidectomías subtotales (escisión de 3,5 glándulas). En general, el 92,9% de los PG identificados demostraron visualmente la captación de ICG. En la mayoría de los casos, la presencia de tejido tiroideo limitó la fluorescencia paratiroidea, ya que tiene una alta captación vascular de ICG. Los autores encontraron que la angiografía con ICG es útil en la evaluación de la función de los PG remanentes en los casos de paratiroidectomías subtotales y en pacientes que tuvieron una tiroidectomía previa.

Direcciones futuras, propuestas y conclusiones

Los hallazgos ampliamente alentadores en los estudios anteriores, nos llevaron a diseñar un estudio prospectivo y aleatorizado para determinar si la medición sistemática de los niveles de calcio y PTH, así como la suplementación sistemática de la terapia de calcio y vitamina D, puede omitirse en pacientes con al menos un PG bien perfundido identificado en la angiografía ICG después de la extirpación de la glándula tiroides. Nuestra hipótesis es que los pacientes con un PG bien perfundido, como se demuestra mediante angiografía ICG, no desarrollarían hipoparatiroidismo postoperatorio y, por lo tanto, no necesitarían mediciones postoperatorias de calcio y/o PTH ni suplementos de calcio y vitamina D. Los resultados de este estudio deberían estar disponibles en breve.

Hay varias áreas en este campo que requieren un mayor desarrollo. La técnica podría mejorarse aún más, especialmente en lo que respecta a la estandarización, lo que permitiría aplicaciones universales y un sistema de puntuación más objetivo. Además, es necesario realizar análisis de coste-beneficio. El material es costoso; sin embargo, el coste puede ser compartido por todos los departamentos (abdominal, ginecología, cirugía plástica y de cuello), como en nuestra institución. Afortunadamente, los materiales pueden compartirse incluso en centros de gran volumen, ya que el procedimiento de ICG en sí mismo dura menos de 5 minutos.

En conclusión, creemos que el uso de la angiografía con ICG de los PG durante la cirugía tiroidea puede conducir a una reducción de la tasa de hipoparatiroidismo postoperatorio. En primer lugar, la angiografía ICG permite a los cirujanos adaptar su técnica para la preservación de los PG en función de la perfusión paratiroidea y la anatomía vascular. En segundo lugar, la angiografía ICG permite a los cirujanos verificar la perfusión de los PG después de la resección tiroidea, indicando si un PG debe ser autotransplantado. La angiografía ICG es actualmente la única herramienta disponible en tiempo real capaz de predecir intraoperativamente la función de cada PG individual, y por lo tanto puede ayudar a los cirujanos en su toma de decisiones con respecto a cómo evitar el hipoparatiroidismo post tiroidectomía.

Agradecimientos

Agradecemos a Mark Licker, Christoph Ellenberger y John Diaper del Departamento de Anestesiología por su apoyo.

Nota de pie de página

Conflictos de intereses: F Triponez recibió becas de viaje de Novadaq. Los demás autores no tienen conflictos de intereses que declarar.

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Citar este artículo como: Sadowski SM, Vidal Fortuny J, Triponez F. Una revalorización de la anatomía vascular de la glándula paratiroidea basada en técnicas de fluorescencia. Gland Surg 2017;6(Suppl 1):S30-S37. doi: 10.21037/gs.2017.07.10

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