El desarrollo del sistema visual en la mayoría de los grupos de invertebrados comienza con la diferenciación de los fotorreceptores en un epitelio ectodérmico. Los fotorreceptores generalmente se diferencian independientemente de los centros nerviosos que inervan, y las interneuronas visuales derivadas periféricamente son excepcionales. Esto contrasta con los vertebrados, en los que la «retina» surge de una excrecencia embrionaria del cerebro anterior, que genera múltiples clases de interneuronas además de fotorreceptores. La mayor parte de lo que sabemos sobre las bases genéticas y moleculares del desarrollo del sistema visual en los invertebrados procede de estudios sobre los ojos compuestos de la mosca de la fruta Drosophila melanogaster. Si bien este enfoque en un único sistema modelo nos recompensa por la profundidad de nuestra comprensión de los mecanismos de desarrollo, ha dado lugar a una brecha sustancial en nuestro conocimiento, a menudo rudimentario, de otros grupos que lo merecen: cefalópodos, vieiras pectínidas, arañas, cubomedusos y salpas, por nombrar sólo algunos, todos con ojos avanzados. Lo mismo ocurre con el desarrollo de las conexiones neuronales en los centros visuales del cerebro (Figura 1). También en este caso, la Drosophila es el modelo de invertebrado elegido para dilucidar los mecanismos moleculares subyacentes. Sin embargo, nuestra comprensión de muchos aspectos del desarrollo del sistema visual de los invertebrados debe abarcar el conocimiento no sólo de los ojos compuestos de los artrópodos, sino también de ojos tan diversos como, por ejemplo, los ojos de una sola lente altamente desarrollados de los cefalópodos, o los ojos ancestrales de las copas de los ojos en formas como la planaria.
Figura 1. Resumen del desarrollo del sistema visual en Drosophila melanogaster, visto en pasos de resolución celular progresivamente más fina. (a) El ojo se desarrolla a partir de un disco ocular conectado por un tallo óptico (puntas de flecha dobles) al lóbulo óptico en desarrollo en el hemisferio supraesofágico, o ganglio, del cerebro larvario. (b) El tallo óptico (os) penetra en el ganglio supraesofágico (seg) en el centro del anlage óptico externo en forma de media luna (ooa). Con el desarrollo posterior, los brazos del anlage se abren en la dirección marcada con una «X», convirtiendo las cortezas a las que da lugar de formas circulares a rectangulares. El anlage externo y el anlage óptico interno concéntrico (ioa) se muestran en relación con el punto de entrada del tallo óptico a la superficie posterolateral del hemisferio derecho. Los neuroblastos y otras células progenitoras del anlagen proliferan en la dirección de las puntas de flecha, contribuyendo con estratos de células ordenados en el tiempo a la lámina (neuroblastos formadores de lámina; lafn), la médula (mfn) y el tercer neuropilo óptico (lobula; lofn). Un estrato (mostrado en forma de cruz en cada corteza) se produjo al mismo tiempo y ha sido desplazado por estratos más nuevos en su corteza respectiva (lan, lamina neuropil; mn, medulla neuropil). Las relaciones entre estas poblaciones celulares son más claras en la sección transversal (en el diagrama c). (c) Relación entre la generación de córtex celulares en el diagrama b y las vías axonales que crecen entre ellos, en un plano horizontal del diagrama b, que ilustra la estrecha relación entre las ondas de inervación de los fotorreceptores imaginales y el recorrido del nervio larval de Bolwig (Bn). Éste va desde la cara interna de la membrana peripodial (pm) hasta el plexo laminar (Lap) y la médula (Me) a través del tallo óptico (os). Este y/o los axones de tres pioneros del lóbulo óptico (olp), postulados como interneuronas, inervan un neuropilo óptico larvario (lon), que está conectado al cerebro central por una vía (X) que anticipa el tracto óptico posterior. Detrás del surco morfogenético (mf) se acumulan nuevas agrupaciones ommatidiales (o) que aportan nuevos haces de axones que se fasciculan sobre axones previamente extendidos en el tallo óptico con la expansión anterior del campo retiniano (flecha 1). Las poblaciones celulares subyacentes se expanden en las direcciones correspondientes: flecha 2, corteza de la lámina (LaC); flecha 3, médula (Me) y corteza de la médula (MeC); flecha 4, lóbulo (Lo) y corteza de la placa lobular (LoPC). Las células se incorporan a la corteza de la lámina desde un lado del anlage óptico externo (ooa), la zona de proliferación lateral (A), y a la corteza de la médula desde el otro lado, la zona de proliferación medial (B). La primera progenie de B son los tangenciales medulares precoces (MeT), conos de crecimiento que atraviesan la médula y se cruzan con nuevos elementos columnares que crecen en el borde anterior. Otras vías tangenciales corresponden a las trayectorias posteriores del tracto óptico anterior (Y) y de las células tangenciales de la lóbula (Z). El anlage óptico interno (ioa) prolifera en dos direcciones: en la dirección C, para generar células en la corteza de la placa lobular, y en la dirección D, para generar los tipos celulares T2, T3 o C, según se juzgue sólo con referencia a las posiciones de los somatos en el lóbulo óptico adulto. Los axones de la progenie celular, y sus conos de crecimiento, generan un plexo para cada corteza, que finalmente formará la neuropila adulta. El cruce de los haces de fibras entre la lámina y la médula resulta de la fasciculación selectiva de las vías de las fibras en una secuencia de inervación como una cinta transportadora y de la dirección de aproximación entre el haz y el plexo. (Los haces penetran en la corteza de la lámina para inervar su plexo, pero crecen a lo largo del margen interno de la corteza de la médula para inervar la médula). Las grandes células gliales se encuentran a lo largo de las trayectorias de las fibras en el quiasma externo (ext.ch) y el quiasma interno (int.ch); sg, ganglio subesofágico. (d) Proliferación desde la zona de proliferación lateral del anlage externo (ver diagrama c). Las células se desplazan progresivamente desde los neuroblastos del anlage externo en una sucesión de etapas de su ciclo celular (G2/M, G1, S, G2/M) alrededor del labio del anlage. Las células postmitóticas se encuentran en la lámina de la corteza (LaC), donde son inervadas por haces de axones fotorreceptores (puntas de flecha) procedentes del tallo óptico (os), que desencadenan la transición de G1 a S en las células del anlage adyacente (flecha rellena), así como el inicio de la diferenciación y la axonogénesis en las células ya postmitóticas (flecha abierta). (e) Las agrupaciones omatidiales maduran en el disco ocular, detrás del surco morfogenético (mf), visto en elevación (perfiles claros) y en los correspondientes cortes transversales en los que los núcleos están sombreados. Las flechas indican las direcciones de la migración nuclear, coincidentes en los pares de fotorreceptores R1-R8 (etiquetados 1-8). Las secciones transversales desde la a (la más joven) hasta la f (la más antigua) son de preclusters (a, b), de clusters inmaduros (c) y simétricos (d) de ocho células, y de estadios de dos células cónicas (e) y cuatro células cónicas (f). Las células cónicas están etiquetadas como «C». (f) R1-R8 en el racimo ommatidial (correspondiente a la sección transversal c en el diagrama e) comprenden dos células centrales (R8, R7) y tres pares (R2/R5, R3/R4, R1/R6). La inducción en R1-R6 implica una señal de R2/R5 que depende de la expresión de rough (ro) para inducir el desarrollo en R3/R4; el producto rough también aparece en R3 y R4. Las cuatro células que definen la segunda línea de simetría (R3, R4, R1 y R6) requieren la expresión de sevenup (svp) para adquirir sus destinos normales. (c) Modificado de Meinertzhagen IA (1973) Development of compound eye and optic lobe in insects. En: Young D. (ed.) Developmental Neurobiology of Arthropods, pp. 51-104. Cambridge, UK: Cambridge University Press. (d) Modificado de Selleck SB, Gonzales C, Glover DM, et al. (1992) Regulation of the G1-S transition in postembryonic neuronal precursors by axon ingrowth. Nature 355: 253-255. (e, f) Modificado de Wolff T y Ready DF (1993) Pattern formation in the Drosophila retina. En: Bate M y Martinez Arias A (eds.) The Development of Drosophila melanogaster, pp. 1277-1325. Plainview, NY: Cold Spring Harbor Laboratory Press, con permiso de los autores y Cold Spring Harbor Press.