Supraîncărcarea mecanică și hiperplazia fibrelor musculare scheletice: o meta-analiză

recent, o analiză narativă a sugerat că creșterile numărului de fibre musculare (hiperplazie) la animale apar ca urmare a supraîncărcării prin întindere, în timp ce hipertrofia compensatorie (ablația, tenotomia) nu modifică, în general, numărul de fibre (8). În plus, s-a raportat, de asemenea, că modelele de exerciții fizice la animale au condus la rezultate mixte în ceea ce privește creșterile numărului de fibre musculare (8). Deși recenzia menționată mai sus a furnizat informații valoroase, aceasta s-a bazat pe abordarea narativă tradițională, și anume, aranjarea cronologică și apoi descrierea studiilor. Există o nevoie de cuantificare a magnitudinii și a direcției modificărilor numărului de fibre musculare scheletice ca urmare a diferitelor tipuri de supraîncărcare mecanică la animale. Astfel, scopul acestui studiu a fost de a utiliza abordarea meta-analitică (12, 14, 20, 26) pentru a examina efectul diferitelor tipuri de suprasarcină mecanică (întindere, exerciții fizice și hipertrofie compensatorie) asupra numărului de fibre musculare scheletice la animale.

Cercetarea literaturii.

Cercetarea literaturii a fost limitată la studiile publicate în reviste între ianuarie 1966 și decembrie 1994. Studiile din reviste de limbă engleză au fost obținute prin căutări computerizate (Medline), precum și prin căutări manuale și referințe încrucișate. Căutarea studiilor în reviste de limbă străină s-a limitat doar la căutări computerizate (Medline). Criteriile specifice de includere au fost: 1) studii de cercetare „de bază” publicate în reviste, 2) animale (nu oameni) ca subiecți, 3) grup de control (intra- sau interanimal) inclus, 4) un anumit tip de suprasarcină mecanică utilizată (întindere, exerciții fizice, hipertrofie compensatorie) și (5) date suficiente pentru a calcula modificările procentuale ale numărului de fibre musculare. Studiile pe oameni nu au fost incluse în această analiză din două motive:1) se știe că există un singur studiu care furnizează date cantitative pe oameni și2) metodele folosite pentru a examina numărul de fibre musculare la oameni nu sunt la fel de precise ca la animale (29).

Înregistrarea și clasificarea variabilelor.

Toate studiile care au îndeplinit criteriile de includere au fost înregistrate pe o fișă de înregistrare (disponibilă la cerere) care putea conține până la 81 de informații. Principalele categorii de informații înregistrate au inclus1) caracteristicile studiului (anul, revista, durata studiului, numărul de grupuri, numărul de subiecți, tipul de studiu, adică intra-animal sau între animale, și mușchiul examinat),2) caracteristicile fizice ale subiecților (tipul de animal, vârsta, greutatea și regimul alimentar),3) caracteristicile supraîncărcării mecanice (lungimea, frecvența, intensitatea, durata și modul) și4) modificările mușchilor scheletici (masa musculară, suprafața fibrelor musculare și numărul fibrelor musculare). Pentru a evita prejudecățile în selectarea și respingerea studiilor, decizia de a include un articol a fost luată prin examinarea separată a secțiunilor privind metodele și rezultatele, în condiții codificate. Un grup de control a fost definit ca fiind acel grup care nu a primit niciun tip de suprasarcină mecanică în timpul studiului. Două tipuri principale de informații au fost dorite de la studii: rezultatele și variabilele majore care ar putea afecta rezultatele. Pentru acest studiu, rezultatul principal a fost modificarea numărului de fibre musculare scheletice. În plus, au fost examinate, de asemenea, modificările în masa musculară și suprafața fibrelor. Variabilele majore care ar putea afecta modificările numărului de fibre au inclus: 1) tehnica de numărare a fibrelor utilizată (analiză histologică vs. digestie cu acid nitric),2) tipul de suprasarcină mecanică utilizată (întindere, exerciții fizice sau hipertrofie compensatorie),3) specia utilizată (aviară vs. mamiferă), 4) tipul de control (intra- vs. intra-). între animale), și 5) aranjamentul fibrelor musculare (penate vs. paralele).

Analiză statistică.

Într-o meta-analiză, rezultatele medii pentru fiecare grup din fiecare studiu sunt înregistrate indiferent dacă rezultatele din fiecare studiu sunt sau nu semnificative din punct de vedere statistic. Pentru acest studiu, au fost utilizate statistici descriptive (procente) pentru a raporta modificările numărului de fibre musculare, precum și modificările suprafeței și masei fibrelor musculare. Procentele au fost calculate prin împărțirea diferenței dintre grupul de tratament și grupul de control la valoarea grupului de control. Au fost apoi stabilite intervale de încredere de 95 % pentru fiecare dintre cele trei variabile majore de rezultat, și anume numărul de fibre, suprafața fibrelor și masa musculară. Deoarece nu a existat nicio relație între numărul de subiecți și modificările la nivelul mușchilor scheletici, nu au fost utilizate proceduri de ponderare. Analiza grafică (diagrame de cutie Tukey) a fost utilizată pentru a identifica valorile aberante. Valorile aberante individuale au fost apoi examinate pentru a justifica dacă a existat vreo justificare fiziologică pentru eliminarea lor din analiză. Evaluarea prejudecății de publicare (tendința revistelor de a publica studii care dau rezultate pozitive) nu a fost efectuată deoarece procedurile statistice actuale care abordează această problemă nu au validitate (26).

Diferențele dintre modificările numărului de fibre musculare și suprafața fibrelor au fost examinate prin utilizarea unui test Mann-Whitney rank-sum. Diferențele dintre modificările numărului de fibre musculare împărțite în funcție de variabile potențial confuze (tehnica de numărare a fibrelor, specia utilizată, aranjamentul fibrelor din mușchi și tipul de control) au fost, de asemenea, examinate prin utilizarea testelor Mann-Whitney rank-sum. Un test de analiză a varianței într-o singură direcție (Kruskal-Wallis) a fost utilizat pentru a examina efectul diferitelor tipuri de supraîncărcare mecanică (întindere, exercițiu și hipertrofie compensatorie) asupra numărului de fibre musculare. Toate datele au fost raportate ca medii ± SD. Nivelul de semnificație a fost stabilit la P ≤ 0,05.

REZULTATE

Cercetarea literaturii.

Un total de 17 studii care au produs 37 de puncte de date (unele studii au avut >1 grup) și 360 de subiecți au îndeplinit criteriile inițiale de includere (1-7, 9, 15-19, 21, 28, 30-31). Două studii cantitative (27, 33) au fost excluse din cauza insuficienței informațiilor necesare pentru a calcula cu exactitate modificările procentuale ale numărului de fibre musculare. Alte opt studii (10-11, 13, 22-25, 32) au fost excluse deoarece au fost furnizate doar informații calitative privind numărul fibrelor musculare.

Caracteristicile studiilor.

Un rezumat al caracteristicilor studiilor este prezentat în Tabelul1. Mai multe studii (∼53%) au folosit ca formă de supraîncărcare mecanică întinderea cronică sau intermitentă vs. exercițiul fizic sau hipertrofia compensatorie (ablație, tenotomie). Aproximativ 47% dintre studii au utilizat prepelița pentru a examina hiperplazia fibrelor musculare, în timp ce ∼53% au examinat mușchiul latissimus dorsi anterior pentru a determina creșterea numărului de fibre musculare scheletice. Toate studiile au utilizat digestia cu acid nitric și/sau secțiuni transversale histologice pentru a evalua modificările numărului de fibre musculare.

.

.

Tabel 1. Caracteristicile studiului

Referință Supraîncărcare Subiect Musculare Tehnică
Întotdeauna (1) Întindere cronică Quail ALD NAD
Întotdeauna (2) Întindere cronică Quail ALD Histo
Alway (3) Întindere cronică Quail ALD Histo
Alway et al. (4) Întindere cronică Quail ALD NAD
Alway et al. (5) Întindere cronică Quail ALD NAD și Hist
Antonio și Gonyea (6) Întindere intermitentă Quail ALD Histo
Antonio și Gonyea (7) Întindere intermitentă Quail ALD Histo
Antonio și Goynea (9) Întindere intermitentă Quail ALD Histo
Gollnick et al. (15) Întindere cronică Pui ALD NAD
Gollnick et al. (16) Ablație Rat Soleus, plantaris, și EDL NAD
Gonyea (17) Pesele Gata FCR Histo
Gonyea (18) Weights Cat FCR Histo
Gonyea et al. (19) Peste Cat FCR NAD
Ho et al. (21) Peste Rat AL Histo
Tamaki et al. (28) Impresii/greutate Rat Plantaris NAD
Timson et al. (30) Ablație Șoareci Soleus NAD
Vaughan și Goldspink (31) Tenotomia Mice Soleus Histo

ALD, latissimus dorsi anterior; EDL, extensor digitorum longus; FCR, flexor carpi radialis; AL, adductor longus; Histo, secțiuni histologice transversale; NAD, digestie cu acid nitric.

Schimbări în mușchiul scheletic.

Schimbările în numărul de fibre musculare pentru studii individuale sunt prezentate în tabelul 2. În toate modelele și categoriile, s-au constatat creșteri semnificative ale masei musculare (90,50 ± 86,50%, interval de încredere de 95% = 61,59-119,34), ale suprafeței fibrelor (31,60 ± 44,30%, interval de încredere de 95% = 16,83-46,37) și ale numărului de fibre (15,00 ± 19,60%, interval de încredere de 95% = 16,83-46,37) (Fig. 1). Examinarea grupurilor aberante nu a relevat niciun motiv fiziologic pentru a le exclude din analiză. Creșterile suprafeței fibrelor au fost de aproximativ două ori mai mari decât creșterile numărului de fibre musculare (P = 0,27). Modificările în masa musculară, aria fibrelor și numărul fibrelor au variat de la 6 la 318%, de la -21 la 141% și, respectiv, de la -10 la 82%.

.

Tabelul 2. Modificări ale numărului de fibre musculare pentru studii individuale

Referință Nr. de subiecți Tratament Control Diferență Schimbare, %
Întotdeauna (1) 5 1,653 ± 239 1,278 ± 145 375 29
Întotdeauna (2) 15 15 1,764 ± 221 1,208 ± 128 556 46
Întotdeauna (3) 12 1,766 ± 343 1.189 ± 270 577 48
Alway et al. (4) 10 1,251 ± 328 1,200 ± 367 51 4
9 1,247 ± 315 1,143 ± 304 104 9
8 1,240 ± 253 1,154 ± 148 86 7
8 1,247 ± 335 1,084 ± 202 162 15
8 1,283 ± 228 1,024 ± 176 258 25
9 1,305 ± 304 999 ± 167 306 31
9 1.462 ± 136 1.174 ± 102 287 24
Alway et al. (5) 12 1.945 ± 419 1.281 ± 287 664 52
Antonio și Gonyea (6) 7 1.626 ± 188 1,652 ± 251 -26 -1
Antonio și Gonyea (7) 5 -10
5 0
6 2
5 31
5 82
Antonio și Gonyea (9) 6 1,500 ± 148 1,631 ± 286 -131 -8
6 1,803 ± 279 1.398 ± 210 405 29
Gollnick et al. (15) 12 4.216 ± 575 4.116 ± 821 100 24
Gollnick et al. (16) 11 2,914 ± 192 2,942 ± 192 -28 -1
15 10,526 ± 1,359 10,564 ± 1,139 -38 -0.4
5 5,224 ± 273 5,192 ± 74 32 0.6
11 2,914 ± 282 2,910 ± 268 4 0.1
10 11,521 ± 715 11,481 ± 721 40 0.3
4 5,232 ± 58 5,254 ± 102 -22 -0.4
Gonyea (17) 5 9,081 ± 1,027 7,609 ± 918 1,472 19
Gonyea (18) 6 39,759 ± NR 36,550 ± NR 3,209 9
Gonyea et al. (19) 6 9,055 ± 1,029 7,522 ± 570 1,533 20
4 7,817 ± 810 7,556 ± 854 261 3
Ho et al. (21) 15 2.477 ± 424 2.204 ± 530 273 12
Tamaki et al. (28) 8 12,559 ± 269 11,030 ± 304 1,529 14
8 11,349 ± 327 11,030 ± 304 319 3
Timson et al. (30) 18 958 ± 92 953 ± 85 5 0.5
Vaughan și Goldspink (31) 24 24 784 ± 220 933 ± 188 798 ± 82 752 ± 92 -14 1,881 2 24
24 990 ± 144 749 ± 193 241 32

Valorile pentru tratament și martor sunt medii ± SD. NR, neînregistrat.

Fig. 1.

Fig. 1.Modificări procentuale ale masei musculare scheletice (n = 37), ale suprafeței fibrelor (n = 25) și ale numărului de fibre (n = 37). ○, Valori aberante dincolo de percentilele 10 și 90. Modificarea procentuală calculată ca (tratament – control)/tratament × 100.

Când a fost împărțită în funcție de tehnica de numărare a fibrelor, s-au constatat creșteri mai mari ale numărului de fibre musculare prin utilizarea metodei histologice față de metoda de digestie cu acid azotic (histologică = 20,70%, digestie cu acid azotic = 11,10%; Fig. 2). Modificările numărului de fibre musculare clasificate în funcție de speciile examinate se regăsesc în Fig. 3. Creșterile numărului de fibre au fost mai mari în rândul acelor grupuri care au utilizat specii aviare (20,95% față de specii de mamifere (7,97%). Modificările numărului de fibre musculare împărțite în funcție de tipul de suprasarcină se regăsesc în Fig. 4. Supraîncărcarea prin întindere (20,95%) a produs creșteri mai mari ale numărului de fibre musculare decât exercițiile fizice (11,59%) și hipertrofia compensatorie (5,44%). În plus, nu s-au constatat diferențe semnificative din punct de vedere statistic între modificările numărului de fibre atunci când datele au fost împărțite în funcție de tipul de control (intra-animal = 15,20%, între animale = 13,90%;P = 0,82) sau de aranjamentul fibrelor musculare (paralel = 15.80%, penat = 11,60%;P = 0,61).

Fig. 2.

Fig. 2. Creșteri procentuale ale numărului de fibre musculare în funcție de utilizarea metodei histologice (Histo; n = 15) sau a digestiei cu acid nitric (n = 22). Modificarea procentuală calculată ca (tratament – control)/tratament × 100.

Fig. 3.

Fig. 3.Creșteri procentuale ale numărului de fibre musculare în funcție de faptul dacă specia a fost aviară (n = 20) sau mamiferă (n = 17). Modificarea procentuală calculată ca (tratament – control)/tratament × 100.

Fig. 4.

Fig. 4.Creșteri procentuale ale numărului de fibre musculare în funcție de faptul dacă supraîncărcarea mecanică a constat în întindere (n = 20), hipertrofie compensatorie (CH; n = 10) sau exerciții fizice (n = 7). Modificarea procentuală calculată ca (tratament – control)/tratament × 100.

DISCUȚII

Această meta-analiză a încercat să cuantifice magnitudinea modificării musculare (în special a numărului de fibre musculare) ca urmare a suprasolicitării mecanice. În toate modelele și categoriile, supraîncărcarea mecanică a dus la creșteri ale masei musculare, ale suprafeței fibrelor musculare (hipertrofie) și ale numărului de fibre musculare (hiperplazie). Deloc surprinzător, creșterile zonei fibrelor au fost de aproximativ două ori mai mari decât creșterile numărului de fibre. Se pare că hiperplazia la animale este mai mare atunci când se aplică anumite tipuri de supraîncărcare mecanică, în special întinderea. Rezultatele acestei investigații sunt similare cu cele ale unei recenzii narative recente care a concluzionat că hiperplazia fibrelor musculare1) apare în mod constant ca urmare a întinderii cronice, 2) apare rareori în cazul supraîncărcării sub formă de hipertrofie compensatorie și3) a produs rezultate mixte atunci când este utilizată supraîncărcarea sub formă de exerciții fizice (8). Deși este bine stabilit faptul că antrenamentul cu suprasarcină mecanică are ca rezultat creșterea suprafeței fibrelor (hipertrofie) și, prin urmare, creșterea masei musculare, contribuția creșterii numărului de fibre (hiperplazie) la creșterea masei musculare a fost mai controversată. Cu toate acestea, există în prezent dovezi cantitative care susțin faptul că anumite tipuri de suprasarcină, în special întinderea, au ca rezultat creșterea numărului de fibre musculare. Din păcate, examinarea proceselor (proliferarea celulelor satelit și divizarea longitudinală a fibrelor) responsabile pentru astfel de modificări depășește scopul acestei investigații. Este posibil ca modificările mai mari ale numărului de fibre musculare constatate la speciile de păsări față de cele de mamifere să nu fie atât de mult rezultatul speciilor utilizate, cât faptul că întinderea a fost supraîncărcarea mecanică utilizată la toate speciile de păsări incluse în această meta-analiză. Faptul că creșterile numărului de fibre au fost de aproximativ două ori mai mari atunci când au fost utilizate metode histologice față de metodele de digestie cu acid nitric este în concordanță cu investigațiile anterioare (5, 6). Datorită capacității de a număra direct fiecare fibră, metoda de digestie cu acid nitric este în general considerată a fi cea mai precisă metodă de evaluare a modificărilor numărului de fibre. Cu toate acestea, fibrele mici pot fi ratate atunci când se utilizează această metodă (8).

În ciuda faptului că se știe că studiile pot fi evaluate mai obiectiv prin utilizarea abordării meta-analitice față de abordarea narativă tradițională, există încă limitări potențiale. În general, însăși natura meta-analizei dictează că meta-analiza însăși moștenește acele limitări care există în literatura de specialitate. De exemplu, un articol de analiză realizat de Timson (29) l-a determinat să concluzioneze că niciunul dintre modelele animale (întindere, exercițiu sau hipertrofie compensatorie) utilizate în prezent pentru a examina mărirea mușchilor indusă de exercițiu nu reprezintă cu adevărat situația umană de antrenament de forță în toate condițiile. În plus, faptul că 11 din cele 17 studii au implicat, în esență, aceiași autori ar fi putut duce la rezultate părtinitoare. În concluzie, rezultatele acestui studiu sugerează că, la mai multe specii de animale, anumite forme de supraîncărcare mecanică cresc numărul de fibre musculare.

Autorul mulțumește Dr. Russ Moore (Dept. de Kinesiologie, University of Colorado, Boulder, CO), Dr. Ben Timson (Dept. de Științe Biomedicale, Southwest Missouri State University, Springfield, MO) și Dr. Zung Vu Tran (College of Health and Human Sciences, University of Northern Colorado, Greeley, CO) pentru asistența lor în pregătirea acestui manuscris.

  • 1 Alway S. E.Perpetuarea fibrelor musculare după eliminarea întinderii la prepelița japoneză.Am. J. Physiol.260Cell Physiol. 291991C400C408
    Link | Google Scholar
  • 2 Alway S. E.Stretch induce o expresie neuniformă a izomiozinei în mușchiul latissimus dorsi anterior al prepeliței.Anat. Rec.23719999317
    Crossref | Google Scholar
  • 3 Alway S. E.Force and contractile characteristics after stretch overload in quail anterior latissimus dorsi muscle.J. Appl. Physiol.771994135141
    Link | ISI | Google Scholar
  • 4 Alway S. E., Gonyea W. J., Davis M. E. Davis M. E.Muscle fiber formation and fiber hypertrophy during the onset of stretchoverload.Am. J. Physiol.259Cell Physiol. 281990C92C102
    Link | Google Scholar
  • 5 Alway S. E., Winchester P. K., Davis M. E., Gonyea W. J.Regionalized adaptations and muscle fiber proliferation in stretch-induced enlargement.J. Appl. Physiol.661989771781
    Link | ISI | Google Scholar
  • 6 Antonio J., Gonyea W. J.Progressive stretch overload of skeletal muscle results in hypertrophy before hyperplasia.J. Appl. Physiol.75199312621271
    Link | ISI | Google Scholar
  • 7 Antonio J., Gonyea W. J.Rolul hipertrofiei și hiperplaziei fibrelor musculare în mușchii aviari întinși intermitent.J. Appl. Physiol.7419931318931898
    Link | ISI | Google Scholar
  • 8 Antonio J., Gonyea W. J.Skeletal muscle fiber hyperplasia.Med. Sci. Sports Exercise25199313331345
    Crossref | PubMed | ISI | Google Scholar
  • 9 Antonio J., Gonyea W., Gonyea W.. J.Muscle fiber splitting in stretch-enlarged avian muscle.Med. Sci. Sports Exercise261994937977
    Crossref | ISI | Google Scholar
  • 10 Barnett J. G., Holly R. G., Ashmore C. R.Stretch-induced growth in chicken wing muscles: biochemical and morphological characterization.Am. J. Physiol.239Cell Physiol. 81980C39C46
    Link | Google Scholar
  • 11 Chalmers G. R., Roy R. R., Edgerton V. R.Variation and limitations in fiber enzymatic and size responses in hypertrophied muscle.J. Appl. Physiol.731992631641.
    Link | ISI | Google Scholar
  • 12 Cooper H. M., Hedges L. V.The Handbook of Research Synthesis.1994Russell Sage FoundationNew York
    Google Scholar
  • 13 Giddings C. J., Gonyea W. J.Morphological observations supporting muscle fiber hyperplasia following weight-lifting exercise in cats.Anat. Rec.2111985133141
    Crossref | PubMed | Google Scholar
  • 14 Glass G. V., McGaw B., Smith M. L.Meta-Analysis in Social Research.1981SageNewbury Park, CA
    Google Scholar
  • 15 Gollnick P. D., Parsons D., Reidy M., Moore R. L.Fiber number and size in overloaded chicken anterior latissimus dorsi muscle.J. Appl. Physiol.54198312921297.
    Link | ISI | Google Scholar
  • 16 Gollnick P. D., Timson B. F., Moore R. L., Reidy M.Muscular enlargement and number of fibers in skeletal muscles of rats.J. Appl. Physiol.501981936943
    Link | ISI | Google Scholar
  • 17 Gonyea W. J.Rolul exercițiului fizic în inducerea creșterii numărului de fibre musculare scheletice.J. Appl. Physiol.48198080421426
    Link | ISI | Google Scholar
  • 18 Gonyea W. J., Ericson G. C., Bonde-Peterson F.Skeletal muscle fiber splitting induced by weightlifting in cats.Acta Physiol. Scand.991977105109
    Crossref | PubMed | Google Scholar
  • 19 Gonyea W. J., Sale D. G. G., Gonyea F. B., Mikesky A.Exercise induced increases in muscle fiber number.Eur. J. Appl. Physiol. Occup. Physiol.551986137141
    Crossref | ISI | Google Scholar
  • 20 Green B., Hall J.Quantitative methods for literature review.Annu. Rev. Psychol.3519843753
    Crossref | ISI | Google Scholar
  • 21 Ho K. W., Roy R. R., Tweedle C. D., Heusner W. W., Huss W., Huss W. D., Carrow R. E.Skeletal muscle fiber splitting with weight-lifting exercise in rats.Am. J. Anat.1571980433440
    Crossref | Google Scholar
  • 22 Holly R. G., Barnett J. G., Ashmore C. R., Taylor R. G., Mole P. A.Creșterea indusă de întindere în mușchii aripilor de pui: un nou model de hipertrofie prin întindere.Am. J. Physiol.238Cell Physiol. 71980C62C71
    Link | Google Scholar
  • 23 Kennedy J. M., Eisenberg B. R., Kamel S., Sweeney L. J., Zak R.Nascent muscle fibers appearance in overloaded chicken slow tonic muscle.Am. J. Anat.1811988203205
    Crossref | PubMed | Google Scholar
  • 24 McCormick K. M., Schultz E.Mechanisms of nascent fiber formation during avian skeletal muscle hypertrophy.Dev. Biol.1501992319334
    Crossref | PubMed | ISI | Google Scholar
  • 25 Mikesky A. E., Matthews W., Giddings C. J., Gonyea W. J.Changes in muscle fiber size and composition in response to heavy resistance exercise.Med. Sci. Sports Exercise2313199110421049
    Crossref | ISI | Google Scholar
  • 26 Petitti D. B.Meta-Analysis, Decision Analysis, and Cost-Effectiveness Analysis: Methods for Quantitative Synthesis in Medicine.1994Oxford Univ. PressNew York
    Google Scholar
  • 27 Sola O. M., Christensen D. L., Christensen D. L., Martin A. W.Hipertrofia și hiperplazia mușchilor latissimus dorsi anteriori ai puiului adult în urma întinderii cu și fără denervare.Exp. Neurol.41197376100
    Crossref | PubMed | ISI | Google Scholar
  • 28 Tamaki T., Uchiyama S., Nakano S.A weightlifting exercise model for inducing hypertrophy in the hindlimb muscles of rats.Med. Sci. Sports Exercise241992881881
    Crossref | PubMed | ISI | Google Scholar
  • 29 Timson B. F.Evaluation of animal models for the study of exercise-induced muscle enlargement.J. Appl. Physiol.69199019351945
    Link | ISI | Google Scholar
  • 30 Timson B. F., Bowlin B. K., Dudenhoeffer G. A., George J. B.Fiber number, area, and composition in a surgeically overloaded muscle.J. Appl. Physiol.581985619624
    Link | ISI | Google Scholar
  • 31 Vaughan H. S., Goldspink G.Numărul de fibre și dimensiunea fibrelor într-un mușchi suprasolicitat chirurgical.J. Anat.1291979293303
    ISI | Google Scholar
  • 32 Yamada, S., N. Buffinger, J. Dimario, și R. C. Stroham. Factorul de creștere a fibrinoblastului este stocat în matricea extracelulară a fibrelor și joacă un rol în reglarea hipertrofiei musculare. med. Sci. Sports Exercise 21,Suppl. 5: S173-S180, 1989.
    Google Scholar
  • 33 Yarasheski K. E., Lemon P. W. R., Gilloteaux J.Effect of heavy-resistance exercise training on muscle fiber composition in young rats.J. Appl. Physiol.691990434437
    Link | ISI | Google Scholar

.