Desenvolvimento do sistema visual na maioria dos grupos invertebrados começa com diferenciação fotoreceptor em um epitélio ectodérmico. Os fotorreceptores geralmente se diferenciam independentemente dos centros nervosos que inervam e os interneurônios visuais derivados perifericamente são excepcionais. Isto contrasta com os vertebrados, nos quais a “retina” surge de um crescimento embriológico do cérebro anterior, que gera múltiplas classes de interneurônios, bem como fotorreceptores. A maior parte do que sabemos sobre as bases genéticas e moleculares do desenvolvimento do sistema visual em invertebrados é derivada de estudos sobre os olhos compostos da mosca da fruta Drosophila melanogaster. Embora este foco em um sistema modelo único nos recompensa com a profundidade de nossa compreensão dos mecanismos de desenvolvimento, ele deu origem a uma lacuna substancial em nosso conhecimento muitas vezes rudimentar de outros grupos merecedores: cefalópodes, vieiras pectinídeas, aranhas, cubomedusanas e salinas, para citar apenas alguns, todos com olhos avançados. O mesmo se aplica ao desenvolvimento de conexões neuronais dentro dos centros visuais do cérebro (Figura 1). Aqui, também, Drosophila é o modelo invertebrado de escolha para elucidar os mecanismos moleculares subjacentes. Nosso entendimento de muitos aspectos do desenvolvimento do sistema visual invertebrado deve, entretanto, abranger o conhecimento não apenas dos olhos compostos de artrópodes, mas também de olhos tão diversos como, por exemplo, os altamente desenvolvidos olhos de lente única de cefalópodes, ou olhos ancestrais em formas como planaria.
Figure 1. Resumo do desenvolvimento no sistema visual em Drosophila melanogaster, visto em etapas de resolução celular progressivamente mais fina. (a) O olho desenvolve-se a partir de um disco ocular conectado por um talo óptico (pontas de seta duplas) ao lóbulo óptico em desenvolvimento no hemisfério supraesofágico, ou gânglio, do cérebro larval. (b) O talo óptico (os) penetra no gânglio supra-esofágico (seg) no centro da anlage óptica externa em forma de crescente (ooa). Com o desenvolvimento posterior, os braços da anlage abrem na direcção marcada com ‘X’, convertendo os cortices aos quais dá origem, de formas circulares para rectangulares. A anlage externa e a anlage ótica interna concêntrica (ioa) são mostradas em relação ao ponto de entrada do talo ótico na superfície póstero-lateral do hemisfério direito. Neuroblastos e outras células progenitoras no anlágeno proliferam nas direções das pontas das flechas, contribuindo com estratos de células variadas no tempo para a lâmina (neuroblastos formadores de lâmina; lafn), medula (mfn) e terceiro neuropil óptico (lobula; lofn). Um estrato (mostrado cruzado em cada córtex) foi produzido ao mesmo tempo e foi deslocado por estratos mais novos em seu respectivo córtex (lan, lamina neuropil; mn, medulla neuropil). As relações entre estas populações celulares são mais claras na secção transversal (no diagrama c). (c) Relação entre a geração dos cortices celulares no diagrama b e as vias axonais que crescem entre eles, num plano horizontal do diagrama b, que ilustra a estreita relação entre as ondas de inervação fotorreceptora imaginária e o trajeto do nervo larval de Bolwig (Bn). Isto vai desde a face interna da membrana peripodial (pm) até ao plexo da lâmina (Lap) e medula (Me) através do talo óptico (os). Ele e/ou os axônios dos três pioneiros do lóbulo óptico (olp), os interneurônios postulados, o neuropil óptico larval (lon), que está conectado ao cérebro central por uma via (X) que antecipa o trato óptico posterior. Novos clusters ommatidial (o) acumulam-se atrás do sulco morfogenético (mf), contribuindo com novos feixes de axônios que fascinam em axônios previamente estendidos no talo óptico com a expansão anterior do campo retiniano (seta 1). As populações de células subjacentes se expandem em direções correspondentes: seta 2, córtex da lâmina (LaC); seta 3, medula (Me) e córtex da medula (MeC); seta 4, lobula (Lo) e córtex da placa da lobula (LoPC). As células acrescentam ao córtex da lâmina de um lado da anlage óptica externa (ooa), a zona de proliferação lateral (A), e ao córtex da medula do outro lado, a zona de proliferação medial (B). Os primeiros descendentes de B são tangenciais de medula precoce (MeT), cones de crescimento a partir dos quais se tecem através da medula e intersectam novos elementos colunares crescendo na borda dianteira. Outras vias tangenciais correspondem às vias posteriores do tracto óptico anterior (Y) e das células lobulares tangenciais (Z). A anlage óptica interna (ioa) prolifera em duas direções: na direção C, para gerar células no córtex da placa lobular, e na direção D, para gerar células do tipo T2, T3 ou C, como julgado apenas com referência às posições de somata no lóbulo óptico adulto. Os axônios da progênie celular, e seus cones de crescimento, geram um plexo para cada córtex, que eventualmente irá formar o neuropil adulto. O cruzamento dos feixes de fibras entre a lâmina e a medula resulta da fasciculação seletiva dos caminhos das fibras em uma seqüência de inervação como uma esteira transportadora e da direção de aproximação entre o feixe e o plexo. (Os feixes penetram no córtex da lâmina para inervar seu plexo, mas crescem ao longo da margem interna do córtex da medula para inervar a medula). Grandes células gliais encontram-se ao longo dos caminhos das fibras no quiasma externo (ext.ch) e chiasma interno (int.ch); sg, gânglio subesofágico. (d) Proliferação da zona lateral de proliferação da anlage externa (ver diagrama c). As células são progressivamente deslocadas dos neuroblastos na anlage externa em uma sucessão de estágios em seu ciclo celular (G2/M, G1, S, G2/M) ao redor do lábio da anlage. As células pós-mitóticas se encontram no córtex da lâmina (LaC), onde são infundidas por feixes de axônios fotorreceptores (pontas de flechas) a partir do talo óptico (os), que desencadeiam a transição de G1 para S em células da anlage adjacente (seta cheia), bem como o início da diferenciação e axonogênese em células já pós-mitóticas (seta aberta). (e) Clusters ommatidial maduros no disco ocular, atrás do sulco morfogenético (mf), vistos em elevação (perfis claros) e cortes transversais correspondentes nos quais os núcleos estão sombreados. As setas indicam direções de migração nuclear, combinadas em pares de fotorreceptores R1-R8 (rotulado 1-8). As secções transversais de um (mais jovem) a f (mais velho) são de preclusos (a, b), de imaturos (c) e simétricos (d) grupos de oito células, e de células de dois (e) e de quatro (f) estágios. As células cônicas são rotuladas como “C.” (f) R1-R8 em cluster ommatidial (correspondente à seção transversal c no diagrama e) compreendem duas células centrais (R8, R7) e três pares (R2/R5, R3/R4, R1/R6). A indução em R1-R6 envolve um sinal de R2/R5 que depende da expressão de rough (ro) para induzir o desenvolvimento em R3/R4; o produto rough também aparece em R3 e R4. As quatro células que definem a segunda linha de simetria (R3, R4, R1 e R6) requerem a expressão de seteup (svp) para adquirir os seus destinos normais. (c) Modificado de Meinertzhagen IA (1973) Desenvolvimento de olho composto e lóbulo óptico em insetos. In: Young D. (ed.) Developmental Neurobiology of Arthropods, pp. 51-104. Cambridge, UK: Cambridge University Press. (d) Modified from Selleck SB, Gonzales C, Glover DM, et al. (1992) Regulation of the G1-S transition in postembryonic neuronal precursors by axon ingrowth. Natureza 355: 253-255. (e, f) Modificado de Wolff T e Ready DF (1993) Pattern formation in the Drosophila retina. In: Bate M e Martinez Arias A (eds.) The Development of Drosophila melanogaster, pp. 1277-1325. Plainview, NY: Cold Spring Harbor Laboratory Press, com permissão dos autores e Cold Spring Harbor Press.