Rigidez vascular e aumento da pressão de pulso no sistema cardiovascular idoso

Abstract

Aging leva a uma série de alterações no sistema cardiovascular, incluindo hipertensão sistólica, aumento da rigidez vascular central e aumento da pressão de pulso. Neste artigo revisaremos os efeitos do aumento da rigidez vascular associada à idade sobre a pressão arterial sistólica, pressão de pulso, índice de aumento e carga de trabalho cardíaco. Além disso, vamos descrever a velocidade da onda de pulso como um método para medir a rigidez vascular e rever o impacto do aumento da rigidez vascular como um índice de saúde vascular e como um preditor de resultados cardiovasculares adversos. Além disso, discutiremos os mecanismos subjacentes e como estes podem ser modificados a fim de alterar os resultados. A compreensão profunda desses conceitos é de suma importância e tem implicações terapêuticas para a crescente população idosa.

1. Marcas do Sistema Cardiovascular Envelhecimento

Aging leva a uma série de mudanças no sistema cardiovascular, incluindo o aumento da rigidez vascular. Na verdade, os aumentos da pressão arterial relacionados à idade são principalmente atribuíveis a um aumento da pressão arterial sistólica, mantendo ou tendo uma ligeira diminuição da pressão arterial diastólica. Isto leva a um aumento da pressão arterial de pulso (diferença entre a pressão arterial sistólica e diastólica). A hipertensão sistólica está tão intimamente relacionada com o envelhecimento que as pessoas com 65 anos de idade têm 90% de chance de desenvolver hipertensão em sua vida. A hipertensão sistólica isolada é o subtipo mais comum de hipertensão na meia-idade e no idoso e está fortemente associada ao aumento da rigidez arterial e ao aumento da pressão por ondas refletidas. Outras causas de aumento da pressão de pulso, incluindo anemia grave, insuficiência aórtica, tireotoxicose ou shunting arteriovenosa, são muito mais incomuns.

O sistema arterial tem duas funções principais. Em primeiro lugar, ele atua como um conduto para fornecer sangue oxigenado e nutrientes para os órgãos. Em segundo lugar, fornece uma almofada para amolecer as pulsações geradas pelo coração de tal forma que o fluxo sanguíneo capilar é quase contínuo. O corpo humano está altamente adaptado para alcançar essas funções. A composição das artérias, especialmente a média, muda significativamente à medida que se passa das proximais (artérias grandes centrais, por exemplo, a aorta e os seus ramos principais) para as distais (artérias periféricas, predominantemente musculares, por exemplo, braquiais ou radiais). Enquanto os elementos fibrosos predominantes na aorta torácica contêm principalmente elastina, as artérias mais distais contêm principalmente colágeno. Esta diferença é vital para os vasos centrais manterem a sua função de Windkessel de amortecimento do fluxo sanguíneo pulsátil. Com o envelhecimento, a ruptura da ligação cruzada das moléculas de elastina leva ao enfraquecimento da matriz de elastina com predisposição para a mineralização por cálcio e fósforo, o que leva ao aumento da rigidez arterial. O aumento da pressão de pulso visto com o envelhecimento é um substituto direto da rigidez arterial. O aumento da rigidez vascular tem implicações diretas no acoplamento ventrículo-arterial (interação do coração com a vasculatura sistêmica). O aumento da pressão arterial sistólica aumenta a carga de trabalho sistólica do ventrículo esquerdo e aumenta a rigidez sistólica final do ventrículo esquerdo e reduz a complacência diastólica. Isto leva ao aumento do consumo de oxigênio, hipertrofia ventricular esquerda e, potencialmente, isquemia subendocárdica devido ao desequilíbrio na oferta e demanda de oxigênio no miocárdio.

2. Rigidez Vascular: Mecanismos

A árvore vascular jovem normal, particularmente a aorta, tem a capacidade de amortecer a ejeção ventricular pulsátil e de transformá-la em fluxo quase contínuo. Este fenômeno é freqüentemente descrito como a função de Windkessel e requer um alto grau de complacência aórtica , definido como uma mudança de volume em resposta a uma mudança de pressão (𝐶=Δ𝑉/Δ𝑃). A rigidez ou elasticidade vascular é o recíproco da complacência. Isto precisa ser distinguido de (i) resistência que caracteriza a relação entre pressão média e fluxo e (ii) impedância que é uma medida de quanto uma estrutura resiste ao movimento quando submetida a uma determinada força. Em sistemas oscilantes, as medidas instantâneas também são influenciadas por aquelas que as precedem imediatamente.

A elasticidade de um determinado segmento arterial não é constante, mas depende da sua pressão distendida . Uma pressão distendente maior leva a um aumento no recrutamento de fibras de colágeno e, portanto, a uma redução na elasticidade . Essa pressão distendente é determinada pela pressão arterial média e deve ser considerada sempre que forem feitas medições de rigidez arterial. Além da elastina, a massa muscular lisa da parede arterial e o tônus influenciam a rigidez arterial. Assim, o endotélio, devido à sua capacidade de modular o tônus muscular liso, modula a rigidez. Além disso, o diâmetro dos vasos também influencia a rigidez dos vasos. Em geral, vasos menores são relativamente mais rígidos do que vasos maiores devido ao seu raio menor. Um vaso grande pode aceitar um volume maior para a mesma alteração na pressão distendida e, portanto, tem uma maior conformidade. Além disso, a composição das paredes varia com o tamanho, sendo que o meio dos grandes vasos centrais é composto principalmente de elastina, enquanto as artérias conduítes periféricas contêm relativamente mais colágeno. Com o envelhecimento, essa estrutura da parede arterial muda como consequência de fraturas da lâmina elástica, perda de fixação muscular, aumento das fibras colágenas, inflamação local, infiltração de células musculares lisas vasculares e macrófagos, fibrose, deposição de material mucóide, necrose das células musculares lisas dos meios focais e calcificação. A espessura íntima-medial triplica entre os 20 e 90 anos de idade. Um componente importante desta mudança de composição com o envelhecimento é uma consequência da fractura da elastina, sendo a elastina progressivamente substituída pelo colagénio . Isto resulta em grandes alterações na vasculatura relacionadas com a idade: aumenta a rigidez arterial levando a aumentos na pressão arterial sistólica e a um aumento da pressão de pulso. Além disso, essas alterações resultam em dilatação arterial à medida que a elastina que suporta o peso se decompõe .

A rigidez também é aumentada pelo acúmulo de produtos da extremidade avançada da glicação (AGE) . Estes resultam da glicação não enzimática irreversível de proteínas (por exemplo, colágeno) . A ligação cruzada e a formação de AGEs também pode envolver elastina, degradando a matriz elástica da parede do vaso . Além disso, os AGEs aumentam a formação de radicais de oxigênio, citocinas pró-inflamatórias, fatores de crescimento e moléculas de adesão vascular . Esses mediadores aumentam a rigidez vascular via matriz metaloproteinase, aumentando o tônus muscular liso, atenuando a vasodilatação e promovendo placas ateroscleróticas . Em um recente ensaio clínico realizado por Kass et al., o quebrador não enzimático do produto final da glicação avançada ALT-711, demonstrou melhorar a complacência arterial total em humanos idosos com rigidez vascular e, portanto, pode proporcionar uma nova abordagem terapêutica para essa anormalidade .

Além das alterações acima mencionadas, o tônus muscular liso vascular e a sinalização endotelial exercem um efeito significativo na rigidez vascular . A mecano-estimulação pode alterar diretamente o tônus vascular por estiramento celular, alterações na sinalização de cálcio, estresse oxidativo e produção de óxido nítrico . O principal mediador da vasorelaxação dependente do endotélio é o óxido nítrico (NO) . É derivado da L-arginina pela NOS (óxido nítrico sintetase) . O desacoplamento da NOS, a geração de espécies reativas de oxigênio ao invés do NO , contribui para a disfunção endotelial relacionada ao envelhecimento, aumento da rigidez vascular, relaxamento ventricular mais lento e aterosclerose , todos aumentando a VOP. O desacoplamento da NOS pode ter várias etiologias, incluindo a disponibilidade limitada de substrato (arginina) ou cofactor (Tetrahydrobiopterin), bem como uma modificação pós-tradução recentemente identificada pela enzima glutationa (glutationa oxidada). Além de seus efeitos vasoativos, NO modula a atividade da transglutaminase enzimática reticulada da matriz (TG) via S-nitrosilação, levando também a aumentos na rigidez arterial . Outros mecanismos reconhecidos como contribuindo para o desenvolvimento do aumento da rigidez vascular no envelhecimento incluem uma diminuição na expressão da NOS , um aumento na atividade da xantina oxidase , e um aumento nas espécies reativas de oxigênio , enquanto que a rigidez em si pode levar a uma diminuição na atividade da NOS .

3. Medidas de rigidez vascular

A onda de pressão arterial é um composto de duas formas de onda, a saber, uma onda de pressão para frente devido à contração ventricular e ejeção do sangue na aorta e uma onda para trás criada por reflexos em pontos de ramificação vascular e em pontos de incompatibilidade de impedância (pontos de ramificação, mudança abrupta no diâmetro dos vasos e arteríolas de alta resistência; Figura 1) . A velocidade de viagem desta onda ao longo da artéria é chamada de velocidade de onda de pulso (PWV) . Em leitos vasculares jovens, a onda refletida chega de volta à raiz da aorta durante a diástole . O aumento da rigidez arterial, como ocorre, por exemplo, com o envelhecimento, resulta em um aumento da VSP e a onda refletida volta à circulação central durante a ejeção sistólica. Isto aumenta a onda para frente, aumentando a pressão arterial sistólica e aumentando a pressão de pulso. Esta amplificação pode ser quantificada através da medição do índice de aumento utilizando a tonometria de apliação. O componente aumentado é representado pela diferença entre o primeiro e segundo picos sistólicos, e o índice de aumento é definido como a razão entre este componente e a pressão de pulso (Figura 2). Portanto, o índice de aumento representa uma medida complexa de reflexão de onda e incorpora a rigidez arterial, mas não é em si uma medida de rigidez. Outro índice de rigidez vascular é a amplificação da pressão de pulso, que pode ser quantificada como a razão entre a amplitude da pressão de pulso proximal e a pressão de pulso distal . É de notar que há evidências recentes de Mitchell et al. que questionam o papel dominante da onda de pressão refletida. Eles estudaram uma população não-selecionada baseada na comunidade e sugeriram que os aumentos tardios na pressão de pulso são atribuíveis predominantemente a um aumento na amplitude da onda de pressão para frente e que a reflexão da onda tem apenas um papel mínimo . Independentemente do fator que mais contribui, o envelhecimento está associado à hipertensão sistólica, aumento da pressão de pulso e aumento das condições de carga ventricular. O índice de aumento, a amplificação da pressão de pulso e, especialmente, a VPM são cada vez mais utilizados como marcadores de doenças cardiovasculares. A VSP aumenta com a rigidez e é definida pela equação de Moens-Korteweg: VSP = √(2𝑝𝑅/2𝑝𝑅), onde 𝐸 é o módulo de Young da parede arterial, ℎ é a espessura da parede, 𝑅 é o raio arterial, e 𝑝 é a densidade sanguínea. Apesar desta fórmula bastante complexa, a medida do VPM é relativamente simples. A onda de pulso arterial é registrada tanto no local da artéria proximal (por exemplo, carótida comum) quanto no local da artéria distal (por exemplo, femoral ou braquial). O tempo de atraso entre a chegada da onda de pulso é obtido por medição simultânea ou por alimentação até o pico da onda R do ECG. A distância é medida sobre a superfície do corpo e o PWV é calculado como distância/tempo (m/s). A medição da distância entre os dois pontos é apenas uma estimativa da distância real dado o hábito do corpo individual. A onda de pulso arterial pode ser detectada por transdutores sensíveis à pressão, ultra-som Doppler ou tonometria de aplainamento. Outra opção não invasiva mas mais complexa é a medição de PWV por ressonância magnética. Isto tem a vantagem de determinar o caminho exato da onda de pressão, mas é demorado, impraticável clinicamente e muito caro.

Figura 1
Esta figura ilustra a composição da forma de onda de pressão arterial a partir de uma combinação de uma onda de pressão para frente criada pela contração ventricular e uma onda refletida. PAM: pressão arterial média; PAS: pressão arterial sistólica (ver ).

(a)
(a)
(b)
(b)

(a)
(a)(b)
(b)

Figura 2

Representação esquemática da amplificação de pressão de pulso. São mostrados traçados de pressão da artéria braquial e aorta central, de um indivíduo jovem com uma árvore de vasculatura altamente complacente (esquerda) e de um indivíduo velho com vasos rígidos (direita). Apesar de pressões sanguíneas braquiais semelhantes, as pressões sanguíneas centrais variam consideravelmente. Em indivíduos jovens, 𝑃1 (que coincide com a pressão arterial sistólica) marca a onda de pressão arterial viajante para fora, enquanto 𝑃2 representa a chegada da onda de pressão refletida na diástole, aumentando a pressão arterial diastólica, e o enchimento coronário. O aumento da pressão de pulso em vasos rígidos antigos leva a um aumento significativo em 𝑃2 em comparação a 𝑃1, já que a reflexão da onda ocorre mais cedo e mais rapidamente, levando a um aumento da pressão arterial sistólica. O índice de aumento é calculado como a diferença entre o segundo (𝑃2) e o primeiro (𝑃1) picos sistólicos (delta 𝑃) como uma porcentagem da pressão de pulso (ver ).

Rigidez vascular central pode ser avaliada não-invasivamente medindo a velocidade da onda de pulso, avaliando formas de onda de pressão, ou medindo a pressão de pulso. Deve-se ter cuidado ao utilizar a pressão de pulso como um índice de rigidez central. Nas artérias periféricas, os locais de reflexão estão mais próximos, o que resulta em uma maior amplificação da onda de pressão nas artérias periféricas. Assim, em indivíduos jovens, com propriedades saudáveis dos vasos, a pressão de pulso periférica é normalmente maior. Em indivíduos idosos, incluindo pacientes com hipertensão ou diabetes, a pressão de pulso central aumenta por causa da alteração das propriedades de rigidez, e a pressão de pulso central pode se aproximar e até igualar a pressão de pulso periférica.

4. Medidas de Rigidez Vascular como Indicador Prognóstico

Muitos grandes estudos epidemiológicos, incluindo um dos coortes de Framingham, incluindo 2.232 pacientes, estabeleceram o papel da pressão arterial sistólica e da velocidade da onda de pulso como preditor de eventos cardiovasculares adversos . Estudos adicionais demonstraram que a pressão de pulso braquial é um preditor forte e independente para insuficiência cardíaca congestiva e AVC em pacientes hipertensos e na população em geral . No estudo ABC com 2.488 participantes idosos, a maior VSP foi associada a maior mortalidade cardiovascular, insuficiência cardíaca congestiva e acidente vascular cerebral após ajuste para idade, sexo, raça, pressão arterial sistólica, doença cardiovascular conhecida e outros fatores de risco cardiovascular reconhecidos. Resultados semelhantes foram obtidos no estudo de Rotterdam que incluiu 2.835 indivíduos saudáveis, o qual mostrou que a velocidade da onda de pulso aórtica é um preditor independente de doença arterial coronária e acidente vascular cerebral . O estudo Monica com 1.678 participantes entre 40 e 70 anos de idade e um seguimento de 10 anos demonstrou que o aumento da velocidade da onda de pulso aórtica predizia um composto de resultados cardiovasculares . Recentemente, Wang et al. estudando 1.980 pacientes ambulatoriais (idade média de 50±13 anos) com 10 anos de seguimento, demonstraram que a VSP estava significativamente associada a todas as causas e à mortalidade cardiovascular, independentemente de doenças cardiovasculares anteriores . Resultados semelhantes foram obtidos no Estudo Strong Heart Study de 3.520 indivíduos, que mostrou que a pressão de pulso central não-invasivamente determinada é melhor preditor de hipertrofia vascular, aterosclerose e eventos cardiovasculares do que a pressão arterial braquial. O estudo ASCOT de 259 participantes corroborou esses achados, assim como um estudo de Safar et al. em 180 pacientes que demonstrou que a amplificação da pressão de pulso é um preditor independente de mortalidade por todas as causas. Finalmente, e de importância crítica, o Dublin Outcome Study de 11.291 indivíduos que incluíam participantes de meia-idade sem hipertensão demonstrou claramente que um índice de rigidez arterial e pressão de pulso eram preditores independentes de mortalidade cardíaca e acidente vascular cerebral . Isto foi novamente reforçado por um estudo ainda maior em Paris, envolvendo 125.151 pacientes de meia-idade em 12 anos sem doença cardiovascular submetidos a um check-up de saúde regular. Os autores mostraram que a pressão de pulso braquial, a pressão de pulso carotídea calculada e a amplificação da pressão de pulso carotídea-braquial predizem a mortalidade cardiovascular, sendo a amplificação da pressão de pulso carotídea-braquial o preditor mais forte .

Além de ser um preditor de eventos cardiovasculares na população geral, a pressão de pulso também se mostrou independente e significativamente associada à disfunção renal e à insuficiência renal após cirurgia de revascularização do miocárdio . Neste ensaio clínico multicêntrico internacional prospectivo envolvendo 4801 pacientes, a cada 20 mmHg de aumento da pressão de pulso perioperatória acima de 40 mmHg foi associado um aumento significativo na taxa de disfunção renal ou insuficiência renal . Além disso, a pressão de pulso elevada demonstrou ser um preditor de acidente vascular cerebral após cirurgia cardíaca . Mais recentemente, a pressão de pulso também demonstrou ser um preditor independente de mortes cardiovasculares em uma coorte semelhante após cirurgia de revascularização do miocárdio .

Uma recente revisão sistemática e meta-análise por Vlachopoulos et al. avaliaram 17 estudos longitudinais que estudaram os efeitos da VSP aórtica em um total de 15.877 pacientes por uma média de quase 8 anos . Eles mostraram que os riscos relativos agrupados aumentam de forma gradual do primeiro para o terceiro tertil. Além disso, eles dividiram suas análises em três categorias: (a) VPP aórtica alta versus baixa, (b) aumento do VPP aórtico em 1 m/s, e (c) aumento do VPP aórtico em 1 desvio padrão, todos mostrando que em indivíduos de alto risco (indivíduos com doença arterial coronariana, doença renal, hipertensão ou diabetes) e indivíduos de baixo risco (população geral) há um aumento nos eventos cardiovasculares totais, mortalidade cardiovascular e mortalidade por todas as causas (Figura 3). Concluem, portanto, que a VPM é um preditor muito forte de eventos cardiovasculares e mortalidade por todas as causas e apoiou a implementação da velocidade da onda de pulso aórtica na prática clínica. Este estudo foi seguido por uma iniciativa para determinar e estabelecer valores de referência para a velocidade da onda de pulso em indivíduos saudáveis que podem agora ser usados para identificar pessoas com maior risco em uma determinada faixa etária.

(a)
(a)
(b)
(b)
(c)
(c)

(a)
(a)(b)
(b)(c)
(c)

Figura 3

Esta figura mostra o RR agrupado e 95% CI para PWV aórtico e eventos de CV total (a), Mortalidade CV (b), e mortalidade total (c), de acordo com o risco basal e o estado da doença. São fornecidos dados para velocidade de onda de pulso aórtica alta versus baixa (PWV) (coluna esquerda), aumento da PWV aórtica em 1 m/s (coluna do meio) e aumento da PWV aórtica em 1 SD (coluna da direita) (ver ).

5. Rigidez Vascular e Estratégias de Tratamento/Gestão

Pressão de pulso central é um forte preditor de resultados cardiovasculares adversos. O estudo CAFE, que envolveu 2.199 pacientes em cinco centros, avaliou dois regimes de pressão arterial diferentes. Uma combinação de amlodipina e um inibidor da ECA foi superior na redução das pressões centrais em comparação com uma combinação de atenololol e um diurético tiazídico . Isto foi verdade apesar dos dois regimentos médicos terem diminuído a pressão arterial braquial na mesma medida. Além disso, os resultados cardiovasculares a longo prazo foram superiores no grupo tratado com uma combinação de amlodipina mais um inibidor da ECA. Os autores sugeriram que as diferenças nas pressões aórticas centrais podem ser um mecanismo potencial subjacente aos diferentes desfechos clínicos entre diferentes tratamentos de pressão arterial. Análises posteriores mostraram que a principal razão subjacente à aparente falta de efeito dos betabloqueadores mais um diurético sobre as pressões centrais foi que os betabloqueadores diminuíram a frequência cardíaca em maior grau do que a amlodipina mais os inibidores da ECA. Isto leva a um maior índice de aumento e, portanto, a pressões aórticas centrais mais elevadas. As razões para isto são duas: (i) uma redução na frequência cardíaca leva a um aumento no volume do AVC para manter o débito cardíaco, que quando ejectado para uma aorta rígida causa um aumento na pressão arterial sistólica, (ii) uma frequência cardíaca mais baixa prolonga a duração do ciclo cardíaco, o que atrasa o tempo para o pico da onda de pulso de saída e faz com que a onda reflectida regresse na sístole tardia, resultando também num aumento da pressão arterial sistólica. Após estes investigadores ajustados para a freqüência cardíaca, as diferenças nas pressões sistólica central e de pulso entre os braços de tratamento não foram mais significativas e as diferenças nos índices de aumento da pressão arterial central foram mínimas.

A pesquisa na área de rigidez vascular é motivada pelo desejo de compreender e interrogar os mecanismos subjacentes e, assim, modular a rigidez e as seqüelas cardiovasculares resultantes. Muitas intervenções envolvendo estilo de vida e modificações dietéticas, por exemplo, cessação do tabagismo, uso de ácidos graxos insaturados, isoflavonas (abundantes na soja), redução da ingestão de sal na dieta, exercício cardiovascular regular e consumo moderado de álcool têm sido ligadas à redução da rigidez vascular. Outras estratégias envolvem intervenções farmacológicas como bloqueador dos canais de cálcio, diuréticos, inibidores da ECA, beta-bloqueadores, nitratos, inibidores da fosfodiesterase 5, e estatinas. Apesar de todas essas terapias baixarem a pressão arterial, seu efeito sobre a rigidez arterial é apenas modesto. Um subestudo do ensaio REASON de Luca et al. em 146 sujeitos mostrou que uma combinação de inibidor da ECA e de um não-tiazida sulfonamida diminuiu a massa ventricular esquerda, assim como a pressão arterial central e braquial a uma extensão maior do que a terapia com atenololol. Resultados semelhantes foram vistos em um estudo de Morgan et al. em 32 pacientes idosos; eles mostraram que as pressões de aumento nos beta-bloqueadores eram maiores do que com placebo, enquanto as pressões de aumento seguindo inibidores da ECA, bloqueadores dos canais de cálcio ou diuréticos eram significativamente menores comparadas com placebo . As menores pressões aórticas centrais foram alcançadas com drogas bloqueadoras de cálcio e diuréticos . Em um pequeno estudo de Hayashi et al., em 24 sujeitos idosos normotensos, a administração de um inibidor da ECA melhorou o aumento da rigidez arterial carotídea em função da idade. Os nitratos, por outro lado, não influenciaram a rigidez aórtica, embora tenham reduzido a pressão de pulso por venodilatação seletiva e atenuação da reflexão de ondas periféricas . Os inibidores da fosfodiesterase 5 como a sildenafila funcionam de forma semelhante aos nitratos e também reduzem a reflexão das ondas e a pressão de pulso, mas sem os efeitos colaterais dos nitratos . A rigidez arterial pode potencialmente ser melhorada com a inibição da enzima HMG-co A pelas estatinas, embora este efeito seja pelo menos parcialmente atribuível a uma redução do colesterol LDL e da activação da NOS . Contudo, uma meta-análise recente, que incluiu 471 participantes, não conseguiu demonstrar que as estatinas causam uma diminuição da rigidez arterial. Os autores recomendaram a realização de ensaios clínicos prospectivos randomizados, a fim de se chegar a conclusões mais robustas .

6. Conclusões

Aging leva a uma multiplicidade de alterações no sistema cardiovascular, e é um poderoso preditor de eventos cardiovasculares adversos. Uma marca registrada deste processo é o aumento da rigidez vascular central, que resulta em um retorno mais precoce da onda de pulso refletida, adicionando à onda dianteira e consequentemente aumentando a pressão arterial sistólica central, ampliando a pressão de pulso, aumentando as condições de carga cardíaca e comprometendo a perfusão de órgãos vitais. Embora a pressão arterial sistólica e a pressão de pulso sejam substitutos para este processo, a rigidez vascular pode ser medida com maior precisão utilizando a velocidade da onda de pulso (carótida-femoral) .

Rigidez vascular, um índice de saúde vascular, tem demonstrado conferir valor preditivo independente adicional para resultados cardiovasculares adversos. A rigidez vascular é potencialmente modificável se compreendermos os mecanismos específicos subjacentes. Importante, mesmo na ausência de terapias direcionadas, a compreensão desses conceitos tem implicações prognósticas, um conceito já estabelecido em cardiologia e emergente na área da medicina perioperatória.

Funding

D. E. Berkowitz e D. Nyhan receberam financiamento do NIH R01 105296.

Agradecimentos

Os autores desejam agradecer a todos os membros do laboratório Shoukas-Berkowitz pelo seu apoio neste projeto e a Mary Ann Anderson pela sua assistência de secretariado.