Anatomia vascular das glândulas paratiróides (PGs) e sua importância na cirurgia endócrina do pescoço

Conhecer a posição anatômica e o suprimento vascular dos PGs é essencial para evitar o hipoparatireoidismo após a cirurgia da tireóide (1,2). O hipoparatiroidismo temporário com hipocalcemia resultante é a complicação mais comum após a tireoidectomia total e ocorre em até 30% dos pacientes que são submetidos à tireoidectomia total (3,4). A sua incidência depende da dificuldade técnica do procedimento e da experiência do cirurgião. A hipocalcemia permanente, definida como hipocalcemia por mais de 6 meses após a tireoidectomia, é relatada em 1-10% dos pacientes (5,6). A redução da taxa de hipoparatiroidismo é essencial para melhorar a qualidade de vida, pois a hipocalcemia pós-operatória pode resultar em hospitalização prolongada e múltiplas consultas clínicas, sintomas neuromusculares, necessidade de suplementação com cálcio e vitamina D ao longo da vida e complicações a longo prazo, como danos cerebrais, vasculares, oculares e renais (7-11).

Figura 1 Dissecção cadavérica do caso com ausência da artéria tireoide inferior. (A) Ausência da artéria tireoide inferior com a glândula paratireóide inferior recebendo seu suprimento sanguíneo de um ramo da artéria tireoide superior, que se divide anteriormente à glândula tireoide (lado esquerdo); (B) desenho correspondente à Figura 1A, mostrando a posição anterior deste ramo arterial. Com permissão de Delattre et al. (12). A, artéria; T, tireóide; R, nervo laríngeo recorrente; V, veia.

Figura 2 Dissecção cadavérica de um caso com pedículo longo da glândula paratiróide vascular. (A) Uma glândula paratiróide inferior com pedículo longo (25 mm). Esta situação está em risco durante a lobectomia devido à presença de dois ramos muito curtos (2 e 3 mm) ligados e entrando na tireóide (lado esquerdo); (B) desenho correspondente à Figura 2A, mostrando o suprimento de sangue paratireóide em risco apesar de um pedículo longo. Com permissão de Delattre et al. (12). A, artéria; R, nervo laríngeo recorrente; V, veia.

Outras vezes, Delattre et al. (12) relataram que foram capazes de localizar um número maior de PGs (pelo menos todos os 4 PGs) durante seus últimos 40 casos de microdissecção, sugerindo que a experiência do cirurgião pode desempenhar um papel importante na localização e preservação do PG. Além disso, os autores concluíram que a posição da artéria paratireóide em relação ao parênquima tireoidiano é o fator mais importante quando se considera o risco de desvascularização durante a lobectomia, e não o comprimento da artéria. Como essas artérias são vasos terminais, a identificação sistemática, a dissecção cirúrgica precisa e as microligaduras são fundamentais para reduzir a freqüência do hipoparatireoidismo iatrogênico (12), risco que foi descrito pela primeira vez por Halsted et al. em 1907 (13). Esses resultados fornecem uma explicação anatômica para os consistentes 1-10% de hipoparatireoidismo definitivo relatados na maioria dos estudos baseados em registros ou multicêntricos (5,14).

Hipocalcemia após tireoidectomia total pode resultar de dano intra-operatório ao PG devido a trauma, remoção inadvertida ou desvascularização. A extensão do dano aos PGs é difícil de prever intra-operatoriamente. É geralmente aceite que a hormona paratiróide (PTH) suficiente pode ser produzida por metade de um PG normal (6). Para evitar hipocalcemia pós-operatória, o auto-transplante paratireóide pode ser realizado; contudo, os resultados têm sido inconsistentes, criando controvérsia (15-17). Portanto, técnicas de dissecção capsular e preservação da vasculatura circundante têm sido propostas e utilizadas, na tentativa de evitar a paratireoidectomia inadvertida ou a ruptura da vasculatura paratireoidiana (18-20). Vários estudos têm demonstrado uma redução no hipoparatiroidismo transitório e permanente após a adoção de técnicas de preservação vascular e sistemas de classificação que orientam a dissecção, ressecção e decisões sobre auto-transplante (19,21).

A preservação dos PGs pode ser um desafio, pois a função paratireóide pós-operatória normal não é garantida mesmo quando se pensa que os PGs estão bem preservados durante a cirurgia. Um estudo de Lang et al. (22) examinou 103 pacientes que foram submetidos à tireoidectomia total com identificação dos 4 PGs e uma análise visual dos PGs. Os autores relataram que ter mais de 3 PGs descoloridos era um fator de risco independente para o hipoparatireoidismo transitório. Entretanto, 12,5% dos pacientes com quatro PGs normalmente coloridos, supostamente em pleno funcionamento, apresentaram hipoparatireoidismo. Os autores concluíram que a descoloração do PG está associada ao hipoparatireoidismo transitório, e que os PGs normalmente coloridos com suposto suprimento sanguíneo adequado não implicam necessariamente em uma glândula funcional (22). Os autores também destacaram a necessidade de métodos intra-operatórios individuais em tempo real para avaliar a viabilidade do PG.

Angiografia com verde de indocianina (ICG) pode ser usada como técnica adjunta para ajudar a identificar o suprimento sanguíneo vascular dos PGs em risco de dano durante a dissecção da glândula tireóide e para auxiliar na predição da funcionalidade dos PGs identificados.

Técnicas fluorescentes com ICG em cirurgia do pescoço

Previsão precisa da hipocalcemia pós-tiroidectomia pode levar a uma modificação das estratégias cirúrgicas. Entretanto, há a necessidade de ferramentas confiáveis que possam prever com precisão se um paciente desenvolverá hipocalcemia (5,23,24). As técnicas atuais para avaliar a função paratireóide são baseadas em medidas de cálcio (25,26) e PTH (6,27-31) em vários momentos durante ou após a tireoidectomia. Alguns estudos têm sugerido que medições de PTH precoces (alguns minutos a 12 horas após a ressecção da tireóide) predizem de forma confiável a ausência de hipoparatireoidismo, com valor preditivo positivo de até 97% (6,27,28). Entretanto, esse achado foi contestado por outros autores (32,33). Ao contrário da angiografia de ICG, que tem resultados imediatos, as medidas de nível de cálcio e PTH geralmente não são capazes de orientar a tomada de decisão intra-operatória, pois seus resultados requerem um longo tempo para se desenvolverem. Entretanto, alguns autores sugeriram o uso de medidas rápidas de PTH para demonstrar a insuficiência paratireóide, fornecendo resultados que podem então ajudar os cirurgiões a decidir se devem autotransplantar um PG (29,34).

ICG é uma molécula solúvel em água, 775 Da- com espectro de absorção máximo de 805 nm e reemissão a 835 nm quando excitado por uma luz/laser em um comprimento de onda no espectro quase infravermelho (NIR). Uma vez injetada, a ICG torna-se completa e permanentemente fixada em proteínas plasmáticas na corrente sanguínea, e circula apenas no compartimento intravascular. Tem uma meia-vida de 3,4±0,7 minutos, e é retirada do plasma quase exclusivamente pelas células parenquimatosas hepáticas, antes de ser secretada inteiramente para a bílis. A alergia ao iodo é uma contra-indicação para a administração de ICG, pois o iodo está presente em sua estrutura molecular. O maior estudo realizado até o momento descobriu que reações alérgicas ocorrem em 1/80.000 pacientes que recebem ICG (35).

Inialmente a ICG foi utilizada em oftalmologia para detecção de degeneração macular (36). Posteriormente, a angiografia de ICG foi utilizada para identificar linfonodos sentinela (37), determinar a extensão das ressecções oncológicas (38), e estudar a função hepática (39). Estudos recentes também demonstraram sua utilidade na avaliação do fluxo sanguíneo vascular de anastomoses intestinais (40) e reconstruções de retalho tecidual (41).

Em nosso centro, a ICG para cirurgia da tireóide ou paratireóide é preparada de acordo com os protocolos utilizados para cirurgia abdominal (38). Em resumo, 25 mg de ICG é misturada com 10 mL de água estéril (concentração, 2,5 mg/mL), e 3,5 mL é injetada intravenosa durante o procedimento pela equipe de anestesia. A injeção pode ser repetida até atingir uma dose máxima de 5 mg/kg por dia. O cateter é então purgado após cada injeção para um rápido ganho de imagem. Após aproximadamente 1-2 minutos, as imagens são adquiridas com uma câmera laparoscópica NIR PinPoint® (Novadaq, Ontário, Canadá).

Um benefício do uso da tecnologia ICG é que a anatomia dos vasos de alimentação dos PGs pode ser analisada antes da realização de uma lobectomia da tireóide, permitindo a preservação dos loops dos vasos de alimentação dos PGs (Figuras 3,4). O vídeo mostra um caso de lobectomia da tireóide para doenças malignas. Após a angiografia de ICG e a visualização da alça do vaso de alimentação ligado à tireóide, foi realizada uma técnica precisa de dissecção capsular e um minúsculo remanescente da tireóide foi deixado para trás para não danificar a alça do vaso e assim preservar o PG.

Figura 3 Mulher de 61 anos de idade submetida à tireoidectomia total para bócio multinodular. (A) Glândula paratireóide inferior do lado esquerdo (na ponta do instrumento), com o lóbulo tireoide retraído para remoção; (B) imagens pretas e brancas próximas ao infravermelho após injeção da ICG da mesma glândula, mostrando a alça de suprimento sanguíneo vascular com ramos inferiores e superiores (brancos, bem perfurados). A ressecção cirúrgica planejada para a preservação destas anastomoses de laço observadas na ICG é marcada com uma linha pontilhada vermelha; (C) mesma glândula paratiróide inferior após a remoção do lobo tireóide esquerdo (PG na ponta do instrumento); (D) imagens pretas e brancas próximas ao infravermelho da mesma glândula após a segunda injeção de ICG, demonstrando o suprimento sanguíneo vascular preservado (seta branca) e um PG bem perfurado (ICG pontuado =2). ICG, verde indocianina; PG, glândulas paratiróides.

Figura 4 Mulher de 56 anos de idade submetida a tiroidectomia total para câncer de tiróide papilar, pT1b N1 (42). O vídeo mostra uma glândula paratireóide superior esquerda (círculo) sendo preservada, antes e depois da lobectomia esquerda. Imagens da ICG realizadas antes da lobectomia na primeira parte mostram o laço do vaso de alimentação vindo da artéria tireoide inferior. A segunda parte após a lobectomia esquerda mostra a glândula paratireóide esquerda (círculo) após deixar um pequeno remanescente da tiróide a fim de preservar o laço do vaso que alimenta a glândula. As imagens da ICG mostram uma glândula paratiróide esquerda bem vascularizada ao lado do remanescente da tiróide. ICG, verde de indocianina. Disponível online: http://www.asvide.com/articles/1853

Temos utilizado sistematicamente angiografia ICG padronizada em centenas de casos e somos capazes de realizar um mapeamento vascular dos vasos de alimentação da ICG. Isto nos tornou mais conscientes da anatomia e localização dos GV, bem como da presença de loops vasculares, que muitas vezes estão muito próximos do parênquima tireoidiano (Figuras 1,2). Assim, atualmente realizamos dissecções para preservação do PG de forma muito precisa e árdua em termos de dissecção capsular, deixando ocasionalmente para trás um pequeno remanescente da tireóide para preservar as alças dos vasos do PG anexados. Se esta técnica irá reduzir ainda mais o hipoparatiroidismo pós-operatório precisa ser avaliada em estudos futuros.

Aplicação da ICG na cirurgia da tiróide e paratireóide para avaliação da função do PG

Os PGs precisam ser identificados precocemente durante a dissecção da tireoidectomia, e seu suprimento vascular deve ser preservado para evitar hipocalcemia pós-operatória. O uso do ICG para identificação do PG durante a cirurgia da tireóide foi proposto pela primeira vez em um estudo de Suh et al. (43) em 2014, no qual os autores mostraram que os PG podiam ser visualizados por meio de imagens de ICG NIR em cães. No mesmo ano, outro grupo (44) conseguiu visualizar diferentemente a tireóide e os PGs usando imagens de NIR em suínos.

Em nossa experiência inicial usando ICG para avaliar a perfusão intra-operatória dos PGs para a previsão da função paratireóide após a tireoidectomia (45), demonstramos que a presença de um PG bem perfundido ou um remanescente de PG bem perfundido era suficiente para evitar o hipoparatireoidismo (46). Após a tireoidectomia total, constatamos que pelo menos uma glândula bem perfundida estava presente na angiografia em 30 dos 36 pacientes; nenhum dos 30 pacientes apresentou hipoparatireoidismo pós-operatório. Por outro lado, o hipoparatiroidismo pós-operatório transitório foi observado em dois dos seis pacientes que não apresentavam pelo menos um PG bem perfundido na angiografia. Em casos de discrepância entre a avaliação visual e a angiografia de ICG, foi feita uma incisão no PG e as glândulas que não sangraram foram auto-transplantadas (cinco casos).

Além disso, mostramos a superioridade da angiografia de ICG sobre a avaliação visual. Em nosso estudo preliminar, 71 dos 101 GPP foram avaliados visualmente bem vascularizados, enquanto apenas 51 foram considerados bem vascularizados na angiografia de ICG (45). Assim, o estado de perfusão (e portanto a capacidade funcional de produzir HTP) foi visualmente superavaliado em 20 dos 71 PGs (28,2%). Achados semelhantes foram relatados para 27 pacientes que foram submetidos à tireoidectomia (47). Neste estudo prospectivo, um total de 84% dos PGs visualmente identificados mostrou absorção de ICG. A perfusão do PG foi pontuada tanto visualmente quanto pela fluorescência da ICG. Uma discrepância entre os escores visuais e de ICG foi observada em 6% dos casos. Além disso, três pacientes apresentaram hipocalcemia pós-operatória transitória, sendo que apenas um paciente era sintomático. Deve-se notar que a utilidade da ICG é limitada em pacientes com glândula tireóide presente, pois a fluorescência paratireóide é freqüentemente obscurecida pela tireóide.

Em 2017, Lang et al. (48) estudaram a hipocalcemia pós-operatória após a tireoidectomia total e sua correlação com a intensidade de fluorescência na angiografia de ICG, utilizando o SPY® Fluorescent Imaging System (Novadaq Technologies, Inc.). Os autores avaliaram um total de 324 PGs confirmados com biópsia de 94 pacientes. A intensidade de fluorescência de cada PG foi expressa como a relação de intensidade de fluorescência entre o PG e a traquéia anterior, e foi avaliada a maior intensidade de fluorescência (GFI). O valor de GFI foi considerado o melhor preditor de hipocalcemia pós-operatória precoce (0% de chance de hipocalcemia para um valor de GFI >150% vs. 81,8% de chance de hipocalcemia para um valor de GFI ≤150%). Não houve casos de hipocalcemia permanente, independentemente do valor de GFI (48).

Uma das limitações de muitos estudos analisando a angiografia de ICG durante a tireoidectomia é o fato de que na maioria dos pacientes, nem todos os 4 PGs são avaliados. Portanto, naqueles pacientes com menos de 4 PGs avaliados, a perfusão e função dos PGs não-visualizados permanecem desconhecidos, obscurecendo uma correlação clara entre a perfusão dos ICGs (avaliados em 1, 2 ou 3 PGs) e os níveis de PTH pós-operatórios (refletindo a função de todos os 4 PGs). Portanto, analisamos pacientes submetidos à paratireoidectomia subtotal (49) e relatamos nossos achados sobre o uso de ICG em um estudo prospectivo de 13 pacientes submetidos à paratireoidectomia subtotal para doença multiglandular (hiperparatireoidismo primário e secundário) (46). Nosso objetivo foi determinar se a função do PG único (ou PG remanescente) pós-operatório foi realmente refletida pela angiografia intra-operatória da ICG. Para este fim, foram incluídos apenas os casos com os quatro GPP visualizados. O PG a ser preservado foi selecionado com base no grau de perfusão na angiografia de ICG. Quando a glândula escolhida pelo cirurgião visualmente mostrou má perfusão na angiografia, outra glândula foi selecionada para preservação. No seguimento, foram atingidos níveis normais de PTH em todos os pacientes, demonstrando que o PG ou remanescente bem perfundido estava funcional.

Em 2016, Zaidi et al. (50) publicaram os resultados de um estudo prospectivo envolvendo 33 pacientes que foram submetidos à cirurgia para hiperparatireoidismo primário. Esse estudo incluiu tanto a excisão de adenoma paratireoidiano quanto a paratireoidectomia subtotal (excisão de 3,5-glândulas). No total, 92,9% dos PGs identificados demonstraram visualmente a absorção de ICG. Na maioria dos casos, a presença de tecido tireoidiano limitou a fluorescência paratireóide, uma vez que esta tem alta captação de ICG vascular. Os autores acharam a angiografia de ICG útil na avaliação da função do PG remanescente em casos de paratireoidectomia subtotal e em pacientes que fizeram uma tireoidectomia prévia.

Direções futuras, propostas e conclusões

Os resultados amplamente encorajadores dos estudos acima, nos levaram a desenhar um estudo prospectivo e randomizado para determinar se a medida sistemática dos níveis de cálcio e PTH, bem como a suplementação sistemática da terapia com cálcio e vitamina D, pode ser omitida em pacientes com pelo menos um PG bem perfundido identificado na angiografia de ICG após a remoção da glândula tireóide. Hipotecamos que pacientes com um PG bem perfundido, como demonstrado pela angiografia de ICG, não desenvolveriam hipoparatireoidismo pós-operatório e, portanto, não precisariam de medidas pós-operatórias de cálcio e/ou PTH nem de suplementação de cálcio e vitamina D. Os resultados deste estudo deverão estar disponíveis em breve.

Existem várias áreas neste campo que requerem maior desenvolvimento. A técnica poderia ser ainda mais aperfeiçoada, especialmente em relação à padronização, o que permitiria aplicações universais e um sistema de pontuação mais objetivo. Além disso, análises de custo-benefício precisam ser realizadas. O material é caro, porém o custo pode ser compartilhado por todos os departamentos (abdominal, ginecologia, cirurgia plástica e de pescoço), como em nossa instituição. Felizmente, o material pode até ser compartilhado em centros de grande volume, pois o próprio procedimento de ICG leva menos de 5 minutos.

Em conclusão, acreditamos que o uso da angiografia de ICG dos PGs durante a cirurgia da tireóide pode levar a uma redução na taxa de hipoparatiroidismo pós-operatório. Primeiro, a angiografia de ICG permite aos cirurgiões adaptar sua técnica para a preservação do PG dependendo da perfusão paratireóide e anatomia vascular. Segundo, a angiografia ICG permite aos cirurgiões verificar a perfusão do PG após a ressecção da tiróide, indicando se o PG deve ser auto-transplantado. A angiografia de ICG é atualmente a única ferramenta disponível em tempo real capaz de prever intraoperatoriamente a função de cada PG individual, podendo, portanto, auxiliar os cirurgiões em suas decisões sobre como evitar o hipoparatireoidismo pós-tireoidismo.

Agradecimentos

Agradecemos a Mark Licker, Christoph Ellenberger e John Diaper do Departamento de Anestesiologia por seu apoio.

Pé nota

Conflitos de Interesse: F Triponez recebeu subsídios de viagem da Novadaq. Os outros autores não têm conflitos de interesse a declarar.

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