Ostatnio, w przeglądzie narracyjnym zasugerowano, że wzrost liczby włókien mięśniowych (hiperplazja) u zwierząt występuje w wyniku przeciążenia rozciągającego, podczas gdy kompensacyjna hipertrofia (ablacja, tenotomia) generalnie nie zmienia liczby włókien (8). Ponadto stwierdzono, że modele wysiłkowe u zwierząt prowadzą do mieszanych wyników w odniesieniu do wzrostu liczby włókien mięśniowych (8). Mimo że powyższy przegląd dostarczył cennych informacji, opierał się na tradycyjnym podejściu narracyjnym, czyli chronologicznym uporządkowaniu, a następnie opisie badań. Istnieje potrzeba ilościowego określenia wielkości i kierunku zmian w liczbie włókien mięśni szkieletowych w wyniku różnych rodzajów przeciążeń mechanicznych u zwierząt. Dlatego celem niniejszej pracy było wykorzystanie podejścia metaanalitycznego (12, 14, 20, 26) do zbadania wpływu różnych rodzajów przeciążeń mechanicznych (rozciąganie, ćwiczenia i przerost kompensacyjny) na liczbę włókien mięśni szkieletowych u zwierząt.
Przeszukiwanie literatury.
Przeszukiwanie literatury ograniczono do badań opublikowanych w czasopismach w okresie od stycznia 1966 do grudnia 1994 roku. Badania w czasopismach anglojęzycznych uzyskano dzięki wyszukiwaniu komputerowemu (Medline) oraz wyszukiwaniu ręcznemu i krzyżowemu. Poszukiwanie badań w czasopismach obcojęzycznych ograniczono wyłącznie do wyszukiwań komputerowych (Medline). Szczególne kryteria włączenia to1) badania „podstawowe” opublikowane w czasopismach, 2) zwierzęta (bez ludzi) jako uczestnicy, 3) grupa kontrolna (wewnątrz- lub międzyzwierzęca), 4) pewien rodzaj mechanicznego przeciążenia (rozciąganie, ćwiczenia, przerost kompensacyjny) i 5) wystarczająca ilość danych do obliczenia procentowych zmian w liczbie włókien mięśniowych. Badania na ludziach nie zostały uwzględnione w tej analizie z dwóch powodów:1) wiadomo, że istnieje tylko jedno badanie dostarczające danych ilościowych na ludziach i2) metody stosowane do badania liczby włókien mięśniowych u ludzi nie są tak dokładne jak u zwierząt (29).
Rejestrowanie i klasyfikowanie zmiennych.
Wszystkie badania, które spełniły kryteria włączenia, zostały zarejestrowane na arkuszu zapisu (dostępnym na życzenie), który mógł pomieścić do 81 informacji. Główne kategorie zarejestrowanych informacji obejmowały1) charakterystykę badania (rok, czasopismo, długość badania, liczba grup, liczba badanych, typ badania, tj. wewnątrz zwierzęcia lub między zwierzętami oraz badany mięsień),2) fizyczną charakterystykę badanych (typ zwierzęcia, wiek, waga i dieta),3) charakterystykę przeciążenia mechanicznego (długość, częstotliwość, intensywność, czas trwania i tryb) oraz4) zmiany w mięśniach szkieletowych (masa mięśniowa, powierzchnia włókien mięśniowych i liczba włókien mięśniowych). Aby uniknąć stronniczości w wyborze i odrzucaniu badań, decyzję o włączeniu pracy podejmowano, analizując sekcje metod i wyników oddzielnie w warunkach kodowanych. Grupa kontrolna została zdefiniowana jako grupa, która nie otrzymała żadnego rodzaju przeciążenia mechanicznego podczas badania. Pożądane były dwa podstawowe rodzaje informacji z badań: wyniki i główne zmienne, które mogą wpływać na wyniki. W tym badaniu głównym wynikiem były zmiany w liczbie włókien mięśni szkieletowych. Ponadto, badano również zmiany masy mięśniowej i powierzchni włókien. Główne zmienne, które potencjalnie mogły wpłynąć na zmiany w liczbie włókien, obejmowały: 1) zastosowaną technikę liczenia włókien (analiza histologiczna vs. trawienie kwasem azotowym), 2) rodzaj zastosowanego przeciążenia mechanicznego (rozciąganie, ćwiczenia lub przerost kompensacyjny), 3) zastosowany gatunek (ptaki vs. ssaki), 4) rodzaj kontroli (wewnątrz- vs. między zwierzętami), oraz 5) układ włókien mięśniowych (pennate vs. parallel).
Analiza statystyczna.
W metaanalizie, średnie wyniki dla każdej grupy z każdego badania są rejestrowane niezależnie od tego, czy wyniki z każdego badania są statystycznie istotne, czy nie. W tym badaniu wykorzystano statystyki opisowe (procenty) do przedstawienia zmian w liczbie włókien mięśniowych, jak również zmian w obszarze i masie włókien mięśniowych. Wartości procentowe zostały obliczone przez podzielenie różnicy między leczeniem a grupą kontrolną przez wartość grupy kontrolnej. Dziewięćdziesięciopięcioprocentowe przedziały ufności zostały następnie ustalone dla każdej z trzech głównych zmiennych wynikowych, tj. liczby włókien, powierzchni włókien i masy mięśniowej. Ponieważ nie było zależności między liczbą uczestników a zmianami w mięśniach szkieletowych, nie stosowano procedur ważenia. Do identyfikacji wartości odstających zastosowano analizę graficzną (wykresy pudełkowe Tukey’a). Poszczególne wartości odstające były następnie badane w celu stwierdzenia, czy istniało fizjologiczne uzasadnienie dla ich usunięcia z analizy. Ocena błędu publikacji (tendencja czasopism do publikowania badań, które przynoszą pozytywne wyniki) nie została przeprowadzona, ponieważ obecne procedury statystyczne zajmujące się tą kwestią nie mają ważności (26).
Różnice między zmianami w liczbie włókien mięśniowych i obszarze włókien zostały zbadane za pomocą testu sumy rang Manna-Whitneya. Różnice między zmianami w liczbie włókien mięśniowych podzielonych zgodnie z potencjalnie konfundującymi zmiennymi (technika liczenia włókien, zastosowany gatunek, układ włókien w mięśniach i rodzaj kontroli) zostały również zbadane przy użyciu testów sumy rang Manna-Whitneya. Jednokierunkowy test analizy wariancji (Kruskal-Wallis) został użyty do zbadania wpływu różnych rodzajów przeciążenia mechanicznego (rozciąganie, ćwiczenia i przerost kompensacyjny) na liczbę włókien mięśniowych. Wszystkie dane przedstawiono jako średnie ± SD. Poziom istotności ustalono na P ≤ 0,05.
WYNIKI
Przeszukiwanie literatury.
W sumie 17 badań dających 37 punktów danych (niektóre badania miały >1 grupę) i 360 uczestników spełniło wstępne kryteria włączenia (1-7, 9, 15-19, 21, 28, 30-31). Dwa badania ilościowe (27, 33) zostały wykluczone z powodu niewystarczającej ilości informacji potrzebnych do dokładnego obliczenia procentowych zmian w liczbie włókien mięśniowych. Kolejne osiem badań (10-11, 13, 22-25, 32) wykluczono, ponieważ dostarczono jedynie jakościowych informacji na temat liczby włókien mięśniowych.
Charakterystyka badań.
Podsumowanie charakterystyki badań przedstawiono w tabeli 1. W większej liczbie badań (∼ 53%) jako formę przeciążenia mechanicznego stosowano przewlekłe lub przerywane rozciąganie vs. ćwiczenia lub kompensacyjną hipertrofię (ablacja, tenotomia). Około 47% badań wykorzystywało przepiórkę do badania hiperplazji włókien mięśniowych, podczas gdy ∼53% badało przedni mięsień latissimus dorsi pod kątem zwiększonej liczby włókien mięśni szkieletowych. Wszystkie badania wykorzystywały trawienie kwasem azotowym i/lub histologiczne przekroje poprzeczne do oceny zmian w liczbie włókien mięśniowych.
| Odniesienie | Przeciążenie | Podmiot | Mięsień | Technika |
|---|---|---|---|---|
| Zawsze (1) | Przewlekłe rozciągnięcie | Piórka | ALD | NAD. |
| Zawsze (2) | Przewlekłe rozciągnięcie | Przepiórka | ALD | Histo |
| Alway (3) | Rozstęp przewlekły | Quail | ALD | Histo |
| Alway i wsp. (4) | Przewlekłe rozciągnięcie | Przepiórka | ALD | NAD |
| Alway i wsp. (5) | Odcinek przewlekły | Przepiórka | ALD | NAD i Hist |
| Antonio i Gonyea (6) | ciągły odcinek | Quail | ALD | Histo |
| Antonio i Gonyea (7) | Odcinek nieciągły | Quail | ALD | Histo |
| Antonio i Goynea (9) | Rozciąganie przerywane | Przepiórka | ALD | Histo |
| Gollnick i wsp. (15) | Przewlekłe rozciągnięcie | Kurczak | ALD | NAD |
| Gollnick i wsp. (16) | Ablation | Rat | Soleus, plantaris, i EDL | NAD |
| Gonyea (17) | Waga | Kot | FCR | Histo |
| Gonyea (18) | Weights | Cat | FCR | Histo |
| Gonyea i in. (19) | Waga | Kot | FCR | NAD |
| Ho i wsp. (21) | Waga | Kot | AL | Histo |
| Tamaki i wsp. (28) | Odciski/wagi | Rat | Plantaris | NAD |
| Timson i in. (30) | Ablacja | Mice | Soleus | NAD |
| Vaughan i Goldspink (31) | Tenotomia | Mice | Soleus | Histo |
ALD, anterior latissimus dorsi; EDL, extensor digitorum longus; FCR, flexor carpi radialis; AL, adductor longus; Histo, przekroje histologiczne; NAD, trawienie kwasem azotowym.
Zmiany w mięśniach szkieletowych.
Zmiany w liczbie włókien mięśniowych dla poszczególnych badań podano w tabeli 2. We wszystkich projektach i kategoriach stwierdzono znaczący wzrost masy mięśniowej (90,50 ± 86,50%, 95% przedział ufności = 61,59-119,34), powierzchni włókien (31,60 ± 44,30%, 95% przedział ufności = 16,83-46,37) i liczby włókien (15,00 ± 19,60%, 95% przedział ufności = 16,83-46,37) (ryc. 1). Badanie grup odstających nie wykazało fizjologicznych powodów do wyłączenia ich z analizy. Wzrost powierzchni włókien był w przybliżeniu dwukrotnie większy niż wzrost liczby włókien mięśniowych (P = 0,27). Zmiany w masie mięśniowej, powierzchni włókien i liczbie włókien wynosiły odpowiednio od 6 do 318%, od -21 do 141% i od -10 do 82%.
| Referencja | No. of Subjects | Treatment | Control | Difference | Change, % | |
|---|---|---|---|---|---|---|
| Alway (1) | 5 | 1,653 ± 239 | 1,278 ± 145 | 375 | 29 | |
| Zawsze (2) | 15 | 1,764 ± 221 | 1,208 ± 128 | 556 | 46 | |
| Zawsze (3) | 12 | 1,766 ± 343 | 1,189 ± 270 | 577 | 48 | |
| Alway i wsp. (4) | 10 | 1,251 ± 328 | 1,200 ± 367 | 51 | 4 | |
| 9 | 1,247 ± 315 | 1,143 ± 304 | 104 | 9 | ||
| 8 | 1,240 ± 253 | 1,154 ± 148 | 86 | 7 | ||
| 8 | 1,247 ± 335 | 1,084 ± 202 | 162 | 15 | ||
| 8 | 1,283 ± 228 | 1,024 ± 176 | 258 | 25 | ||
| 9 | 1,305 ± 304 | 999 ± 167 | 306 | 31 | ||
| 9 | 1,462 ± 136 | 1,174 ± 102 | 287 | 24 | ||
| Alway i in. (5) | 12 | 1,945 ± 419 | 1,281 ± 287 | 664 | 52 | |
| Antonio i Gonyea (6) | 7 | 1,626 ± 188 | 1,652 ± 251 | -26 | -1 | |
| Antonio i Gonyea (7) | 5 | -10 | ||||
| 5 | 0 | |||||
| 6 | 2 | |||||
| 5 | 31 | |||||
| 5 | 82 | |||||
| Antonio i Gonyea (9) | 6 | 1,500 ± 148 | 1,631 ± 286 | -131 | -8 | |
| 6 | 1,803 ± 279 | 1,398 ± 210 | 405 | 29 | ||
| Gollnick i wsp. (15) | 12 | 4,216 ± 575 | 4,116 ± 821 | 100 | 24 | |
| Gollnick i in. (16) | 11 | 2,914 ± 192 | 2,942 ± 192 | -28 | -1 | |
| 15 | 10,526 ± 1,359 | 10,564 ± 1,139 | -38 | -0.4 | ||
| 5 | 5,224 ± 273 | 5,192 ± 74 | 32 | 0.6 | ||
| 11 | 2,914 ± 282 | 2,910 ± 268 | 4 | 0.1 | ||
| 10 | 11,521 ± 715 | 11,481 ± 721 | 40 | 0.3 | ||
| 4 | 5,232 ± 58 | 5,254 ± 102 | -22 | -0.4 | ||
| Gonyea (17) | 5 | 9,081 ± 1,027 | 7,609 ± 918 | 1,472 | 19 | |
| Gonyea (18) | 6 | 39,759 ± NR | 36,550 ± NR | 3,209 | 9 | |
| Gonyea i in. (19) | 6 | 9,055 ± 1,029 | 7,522 ± 570 | 1,533 | 20 | |
| 4 | 7,817 ± 810 | 7,556 ± 854 | 261 | 3 | ||
| Ho i wsp. (21) | 15 | 2,477 ± 424 | 2,204 ± 530 | 273 | 12 | |
| Tamaki i wsp. (28) | 8 | 12,559 ± 269 | 11,030 ± 304 | 1,529 | 14 | |
| 8 | 11,349 ± 327 | 11,030 ± 304 | 319 | 3 | ||
| Timson i in. (30) | 18 | 958 ± 92 | 953 ± 85 | 5 | 0.5 | |
| Vaughan i Goldspink (31) | 24 24 | 784 ± 220 933 ± 188 | 798 ± 82 752 ± 92 | -14 1,881 | 2 24 | |
| 24 | 990 ± 144 | 749 ± 193 | 241 | 32 |
Wartości dla leczenia i kontroli to średnie ± SD. NR, nie odnotowano.
Rys. 1.Procentowe zmiany w masie mięśni szkieletowych (n = 37), powierzchni włókien (n = 25) i liczbie włókien (n = 37). ○, wartości odstające poza 10. i 90. percentylem. Zmiana procentowa obliczona jako (leczenie – kontrola)/leczenie × 100.
Przy podziale według techniki liczenia włókien, większy wzrost liczby włókien mięśniowych stwierdzono stosując metodę histologiczną vs. trawienie kwasem azotowym (histologiczna = 20,70%, trawienie kwasem azotowym = 11,10%; ryc. 2). Zmiany w liczbie włókien mięśniowych w zależności od badanego gatunku przedstawiono na ryc. 3. Wzrost liczby włókien był większy w grupach, w których wykorzystano gatunki ptaków (20,95%) w porównaniu z ssakami (7,97%). Zmiany liczby włókien mięśniowych w zależności od rodzaju przeciążenia przedstawiono na ryc. 4. Przeciążenie rozciągające (20,95%) spowodowało większy wzrost liczby włókien mięśniowych niż wysiłek fizyczny (11,59%) i hipertrofia kompensacyjna (5,44%). Ponadto, nie stwierdzono statystycznie istotnych różnic pomiędzy zmianami liczby włókien, gdy dane podzielono w zależności od rodzaju kontroli (wewnątrz zwierzęcia = 15,20%, pomiędzy zwierzętami = 13,90%;P = 0,82) lub układu włókien w mięśniu (równoległe = 15.80%, pennate = 11,60%;P = 0,61).
Fig. 2.Procentowy wzrost liczby włókien mięśniowych w zależności od tego, czy zastosowano metodę histologiczną (Histo; n = 15) czy trawienia kwasem azotowym (n = 22). Zmiana procentowa obliczona jako (leczenie – kontrola)/leczenie × 100.
Ryc. 3.Procentowy wzrost liczby włókien mięśniowych w zależności od tego, czy użyto metody ptasiej (n = 20) czy ssaczej (n = 17). Zmiana procentowa obliczona jako (leczenie – kontrola)/leczenie × 100.
Fig. 4.Procentowy wzrost liczby włókien mięśniowych w zależności od tego, czy przeciążenie mechaniczne polegało na rozciąganiu (n = 20), przeroście kompensacyjnym (CH; n = 10), czy na ćwiczeniach (n = 7). Zmiana procentowa obliczona jako (leczenie – kontrola)/leczenie × 100.
DISCUSSION
W tej metaanalizie podjęto próbę ilościowego określenia wielkości zmian w mięśniach (szczególnie liczby włókien mięśniowych) w wyniku przeciążenia mechanicznego. We wszystkich projektach i kategoriach, przeciążenie mechaniczne spowodowało wzrost masy mięśniowej, powierzchni włókien mięśniowych (hipertrofia) i liczby włókien mięśniowych (hiperplazja). Nie jest zaskoczeniem, że wzrost powierzchni włókien był w przybliżeniu dwukrotnie większy niż wzrost ich liczby. Wydaje się, że hiperplazja u zwierząt jest największa, gdy stosowane są pewne rodzaje przeciążeń mechanicznych, szczególnie rozciąganie. Wyniki tego badania są podobne do niedawnego przeglądu narracyjnego, w którym stwierdzono, że hiperplazja włókien mięśniowych1) konsekwentnie występuje jako rezultat przewlekłego rozciągania, 2) rzadko występuje przy przeciążeniu w formie kompensacyjnej hipertrofii i3) daje mieszane wyniki przy przeciążeniu w formie ćwiczeń (8). Chociaż dobrze wiadomo, że trening z przeciążeniem mechanicznym powoduje zwiększenie powierzchni włókien (hipertrofię), a tym samym wzrost masy mięśniowej, udział zwiększonej liczby włókien (hiperplazji) we wzroście masy mięśniowej był bardziej kontrowersyjny. Jednakże obecnie istnieją ilościowe dowody potwierdzające fakt, że niektóre rodzaje przeciążeń, a w szczególności rozciąganie, powodują wzrost liczby włókien mięśniowych. Niestety, badanie procesów (proliferacja komórek satelitarnych i rozszczepianie włókien podłużnych) odpowiedzialnych za takie zmiany wykracza poza zakres niniejszego badania. Większe zmiany w liczbie włókien mięśniowych stwierdzone u ptaków w porównaniu z ssakami mogą być wynikiem nie tyle gatunku, co faktu, że rozciąganie było przeciążeniem mechanicznym stosowanym u wszystkich gatunków ptaków uwzględnionych w tej metaanalizie. Fakt, że wzrost liczby włókien był około dwukrotnie większy w przypadku zastosowania metody histologicznej i metody trawienia kwasem azotowym jest zgodny z wcześniejszymi badaniami (5, 6). Ze względu na możliwość bezpośredniego policzenia każdego włókna, metoda wytrawiania kwasem azotowym jest ogólnie uważana za dokładniejszą metodę oceny zmian w liczbie włókien. Jednak małe włókna mogą zostać pominięte, gdy ta metoda jest stosowana (8).
Pomimo wiedzy, że badania mogą być bardziej obiektywnie oceniane poprzez zastosowanie podejścia metaanalitycznego w porównaniu z tradycyjnym podejściem narracyjnym, nadal istnieją potencjalne ograniczenia. Ogólnie rzecz biorąc, sama natura metaanalizy dyktuje, że sama metaanaliza dziedziczy te ograniczenia, które istnieją w literaturze. Na przykład, artykuł przeglądowy Timsona (29) doprowadził go do wniosku, że żaden z modeli zwierzęcych (rozciąganie, ćwiczenia lub hipertrofia kompensacyjna) stosowanych obecnie do badania indukowanego ćwiczeniami powiększenia mięśni nie reprezentuje w pełni sytuacji treningu siłowego u ludzi we wszystkich warunkach. Ponadto fakt, że w 11 z 17 badań brali udział zasadniczo ci sami autorzy, mógł doprowadzić do uzyskania tendencyjnych wyników. Podsumowując, wyniki tego badania sugerują, że u kilku gatunków zwierząt pewne formy przeciążenia mechanicznego zwiększają liczbę włókien mięśniowych.
Autor dziękuje dr Russowi Moore’owi (Dept. of Kinesiology, University of Colorado, Boulder, CO), dr Benowi Timsonowi (Dept. of Biomedical Science, Southwest Missouri State University, Springfield, MO) i dr. Zung Vu Tran (College of Health and Human Sciences, University of Northern Colorado, Greeley, CO) za ich pomoc w przygotowaniu tego manuskryptu.
- 1 Alway S. E.Perpetuation of muscle fibers after removal of stretch in Japanese quail.Am. J. Physiol.260Cell Physiol. 291991C400C408
Link | Google Scholar - 2 Alway S. E.Stretch induces non-uniform isomyosin expression in the quail anterior latissimus dorsi muscle.Anat. Rec.237199317
Crossref | Google Scholar - 3 Alway S. E.Force and contractile characteristics after stretch overload in quail anterior latissimus dorsi muscle.J. Appl. Physiol.771994135141
Link | ISI | Google Scholar - 4 Alway S. E., Gonyea W. J., Davis M. E.Tworzenie włókien mięśniowych i hipertrofia włókien podczas początku przeciążenia rozciągającego.Am. J. Physiol.259Cell Physiol. 281990C92C102
Link | Google Scholar - 5 Alway S. E., Winchester P. K., Davis M. E., Gonyea W. J.Regionalized adaptations and muscle fiber proliferation in stretch-induced enlargement.J. Appl. Physiol.661989771781
Link | ISI | Google Scholar - 6 Antonio J., Gonyea W. J.Progressive stretch overload of skeletal muscle results in hypertrophy before hyperplasia.J. Appl. Physiol.75199312621271
Link | ISI | Google Scholar - 7 Antonio J., Gonyea W. J.Role of muscle fiber hypertrophy and hyperplasia in intermittently stretched avian muscle.J. Appl. Physiol.74199318931898
Link | ISI | Google Scholar - 8 Antonio J., Gonyea W. J.Skeletal muscle fiber hyperplasia.Med. Sci. Sports Exercise25199313331345
Crossref | PubMed | ISI | Google Scholar - 9 Antonio J., Gonyea W. J.Muscle fiber splitting in stretch-enlarged avian muscle.Med. Sci. Sports Exercise261994937977
Crossref | ISI | Google Scholar - 10 Barnett J. G., Holly R. G., Ashmore C. R.Stretch-induced growth in chicken wing muscles: biochemical and morphological characterization.Am. J. Physiol.239Cell Physiol. 81980C39C46
Link | Google Scholar - 11 Chalmers G. R., Roy R. R., Edgerton V. R..Variation and limitations in fiber enzymatic and size responses in hypertrophied muscle.J. Appl. Physiol.731992631641
Link | ISI | Google Scholar - 12 Cooper H. M., Hedges L. V.The Handbook of Research Synthesis.1994Russell Sage FoundationNew York
Google Scholar - 13 Giddings C. J., Gonyea W. J.Morphological observations supporting muscle fiber hyperplasia following weight-lifting exercise in cats.Anat. Rec.2111985133141
Crossref | PubMed | Google Scholar - 14 Glass G. V., McGaw B., Smith M. L.Meta-Analysis in Social Research.1981SageNewbury Park, CA
Google Scholar - 15 Gollnick P. D., Parsons D., Reidy M., Moore R. L.Fiber number and size in overloaded chicken anterior latissimus dorsi muscle.J. Appl. Physiol.54198312921297
Link | ISI | Google Scholar - 16 Gollnick P. D., Timson B. F., Moore R. L., Reidy M.Muscular enlargement and number of fibers in skeletal muscles of rats.J. Appl. Physiol.501981936943
Link | ISI | Google Scholar - 17 Gonyea W. J.Role of exercise in inducing increases in skeletal muscle fiber number.J. Appl. Physiol.481980421426
Link | ISI | Google Scholar - 18 Gonyea W. J., Ericson G. C., Bonde-Peterson F.Skeletal muscle fiber splitting induced by weightlifting in cats.Acta Physiol. Scand.991977105109
Crossref | PubMed | Google Scholar - 19 Gonyea W. J., Sale D. G., Gonyea F. B., Mikesky A.Exercise induced increases in muscle fiber number.Eur. J. Appl. Physiol. Occup. Physiol.551986137141
Crossref | ISI | Google Scholar - 20 Green B., Hall J.Quantitative methods for literature review.Annu. Rev. Psychol.3519843753
Crossref | ISI | Google Scholar - 21 Ho K. W., Roy R. R., Tweedle C. D., Heusner W. W., Huss W. D., Carrow R. E.Skeletal muscle fiber splitting with weight-lifting exercise in rats.Am. J. Anat.1571980433440
Crossref | Google Scholar - 22 Holly R. G., Barnett J. G., Ashmore C. R., Taylor R. G., Mole P. A.Stretch-induced growth in chicken wing muscles: a new model of stretch hypertrophy.Am. J. Physiol.238Cell Physiol. 71980C62C71
Link | Google Scholar - 23 Kennedy J. M., Eisenberg B. R., Kamel S., Sweeney L. J., Zak R.Nascent muscle fibers appearance in overloaded chicken slow tonic muscle.Am. J. Anat.1811988203205
Crossref | PubMed | Google Scholar - 24 McCormick K. M., Schultz E.Mechanisms of nascent fiber formation during avian skeletal muscle hypertrophy.Dev. Biol.1501992319334
Crossref | PubMed | ISI | Google Scholar - 25 Mikesky A. E., Matthews W., Giddings C. J., Gonyea W. J.Changes in muscle fiber size and composition in response to heavy resistance exercise.Med. Sci. Sports Exercise23199110421049
Crossref | ISI | Google Scholar - 26 Petitti D. B.Meta-Analysis, Decision Analysis, and Cost-Effectiveness Analysis: Methods for Quantitative Synthesis in Medicine.1994Oxford Univ. PressNew York
Google Scholar - 27 Sola O. M., Christensen D. L., Martin A. W.Hypertrophy and hyperplasia of adult chicken anterior latissimus dorsi muscles following stretch with and without denervation.Exp. Neurol.41197376100
Crossref | PubMed | ISI | Google Scholar - 28 Tamaki T., Uchiyama S., Nakano S.A weightlifting exercise model for inducing hypertrophy in the hindlimb muscles of rats.Med. Sci. Sports Exercise241992881881
Crossref | PubMed | ISI | Google Scholar - 29 Timson B. F.Evaluation of animal models for the study of exercise-induced muscle enlargement.J. Appl. Physiol.69199019351945
Link | ISI | Google Scholar - 30 Timson B. F., Bowlin B. K., Dudenhoeffer G. A., George J. B.Fiber number, area, and composition in a surgically overloaded muscle.J. Appl. Physiol.581985619624
Link | ISI | Google Scholar - 31 Vaughan H. S., Goldspink G.Fibre number and fibre size in a surgically overloaded muscle.J. Anat.1291979293303
ISI | Google Scholar - 32 Yamada, S., N. Buffinger, J. Dimario, and R. C. Stroham. Fibrinoblast growth factor is stored in fiber extracellular matrix and plays a role in regulating muscle hypertrophy.Med. Sci. Sports Exercise 21,Suppl. 5: S173-S180, 1989.
Google Scholar - 33 Yarasheski K. E., Lemon P. W. R., Gilloteaux J.Effect of heavy-resistance exercise training on muscle fiber composition in young rats.J. Appl. Physiol.691990434437
Link | ISI | Google Scholar
.