A reappraisal of vascular anatomy of the parathyroid gland based on fluorescence techniques

Anatomia naczyniowa przytarczyc (PGs) i jej znaczenie w chirurgii endokrynologicznej szyi

Znajomość położenia anatomicznego i zaopatrzenia naczyniowego PGs jest niezbędna do uniknięcia niedoczynności przytarczyc po operacjach tarczycy (1,2). Przejściowa niedoczynność przytarczyc z następową hipokalcemią jest najczęstszym powikłaniem po całkowitej tyreoidektomii i występuje nawet u 30% chorych poddanych całkowitej tyreoidektomii (3, 4). Częstość jej występowania zależy od trudności technicznych zabiegu i doświadczenia chirurga. Trwała hipokalcemia, definiowana jako hipokalcemia utrzymująca się dłużej niż 6 miesięcy po tyreoidektomii, występuje u 1-10% pacjentów (5,6). Zmniejszenie częstości występowania niedoczynności przytarczyc jest istotne dla poprawy jakości życia, ponieważ pooperacyjna hipokalcemia może skutkować przedłużoną hospitalizacją i licznymi wizytami w poradni, objawami nerwowo-mięśniowymi, koniecznością dożywotniej suplementacji wapnia i witaminy D oraz długotrwałymi powikłaniami, takimi jak uszkodzenie mózgu, naczyń krwionośnych, oczu i nerek (7-11).

W badaniu 100 gruczołów tarczowych przeprowadzonym przez Delattre i wsp. (12), 38,2% naczyń doprowadzających przytarczyc uznano za zagrożone uszkodzeniem w wyniku przecięcia podczas standardowej tyreoidektomii. Co więcej, wszystkie cztery PG były zagrożone u 5% zwłok, przy czym gruczoły nadrzędne były bardziej zagrożone, ponieważ zwykle miały krótsze naczynie doprowadzające i były ciasno umiejscowione na tylnej stronie górnego bieguna tarczycy. Wiedza na temat pochodzenia i przebiegu zaopatrzenia tętniczego jest więc niezwykle istotna. Autorzy stwierdzili obecność jednego naczynia doprowadzającego do PG w 80% przypadków. Na ogół PG górne i dolne zaopatrywane były przez tętnicę tarczową dolną (ITA): w 77% przypadków PG górne zaopatrywane były przez ITA, w 15% przez tętnicę tarczową górną (STA), a w 8% przez anastomozy między tymi dwiema tętnicami, biegnące ku tyłowi tarczycy. PG dolna była zaopatrywana przez ITA w 90,3% przypadków, a przez STA w 5%. Autorzy stwierdzili brak ITA w 4,5% przypadków; w takich przypadkach naczynie biegnące przednio od STA jest szczególnie narażone na ryzyko podczas lobektomii (Rycina 1A,B). Wyniki te podkreślają znaczenie postrzegania zaopatrzenia naczyniowego jako wzajemnie połączonej sieci (pętli zespoleń) naczyń, prawdopodobnie przebiegających blisko miąższu tarczycy i często z krótkimi odgałęzieniami łączącymi się z miąższem tarczycy lub przechodzącymi przez niego. W takich przypadkach istnieje ryzyko dewaskularyzacji, nawet jeśli obecna jest długa szypuła doprowadzająca (Rycina 2A,B).

Rycina 1 Sekcja zwłok w przypadku braku tętnicy tarczowej dolnej. (A) Brak tętnicy tarczowej dolnej z gruczołem przytarczycowym dolnym, który jest zaopatrywany w krew przez gałąź tętnicy tarczowej górnej, która dzieli się przed gruczołem tarczowym (po lewej stronie); (B) rysunek odpowiadający rys. 1A, przedstawiający przednie położenie tej gałęzi tętnicy. Za zgodą Delattre i wsp. (12). A, tętnica; T, tarczyca; R, nerw krtaniowy wsteczny; V, żyła.

Rycina 2 Rozbiór kadaweryczny przypadku z długą naczyniową szypułą przytarczyc. (A) Gruczoł przytarczyczny dolny z długą szypułą (25 mm). Sytuacja ta jest zagrożona podczas lobektomii z powodu obecności dwóch bardzo krótkich gałęzi (2 i 3 mm) przyczepionych i wchodzących do tarczycy (lewa strona); (B) rysunek odpowiadający rys. 2A, pokazujący zagrożone ukrwienie przytarczyc pomimo długiej szypuły. Za zgodą Delattre i wsp. (12). A, arteria; R, nerw krtaniowy wsteczny; V, żyła.

Co więcej, Delattre i wsp. (12) podali, że byli w stanie zlokalizować większą liczbę PG (przynajmniej wszystkie 4 PG) podczas swoich ostatnich 40 przypadków mikrodysekcji, sugerując, że doświadczenie chirurga może odgrywać ważną rolę w lokalizacji i zachowaniu PG. Ponadto autorzy doszli do wniosku, że położenie tętnicy przytarczycowej w stosunku do miąższu tarczycy jest najważniejszym czynnikiem przy rozważaniu ryzyka dewaskularyzacji podczas lobektomii, a nie długość tętnicy. Ponieważ tętnice te są naczyniami końcowymi, systematyczna identyfikacja, precyzyjna dyssekcja chirurgiczna i mikroligatury są kluczowe dla zmniejszenia częstości jatrogennej niedoczynności przytarczyc (12), ryzyka, które zostało po raz pierwszy opisane przez Halsteda i wsp. w 1907 roku (13). Wyniki te dostarczają anatomicznego wyjaśnienia dla stałej częstości 1-10% definitywnej niedoczynności przytarczyc zgłaszanej w większości badań rejestrowych lub wieloośrodkowych (5,14).

Hipokalcemia po całkowitej tyreoidektomii może być wynikiem śródoperacyjnego uszkodzenia PG z powodu urazu, nieumyślnego usunięcia lub dewaskularyzacji. Stopień uszkodzenia PG jest trudny do przewidzenia śródoperacyjnie. Ogólnie przyjmuje się, że wystarczająca ilość hormonu przytarczyc (PTH) może być produkowana przez połowę prawidłowej PG (6). W celu uniknięcia pooperacyjnej hipokalcemii można wykonać autoprzeszczep przytarczyc, jednak wyniki są niespójne i budzą kontrowersje (15-17). W związku z tym zaproponowano i zastosowano techniki kapsularyzacji i zachowania otaczających naczyń w celu uniknięcia niezamierzonej paratyroidektomii lub przerwania ciągłości naczyń przytarczyc (18-20). W kilku badaniach wykazano zmniejszenie przejściowej i trwałej niedoczynności przytarczyc po zastosowaniu technik zachowania naczyń i systemów klasyfikacji, które kierują dysekcją, resekcją i decyzjami dotyczącymi autotransplantacji (19,21).

Zachowanie PG może być wyzwaniem, ponieważ prawidłowa funkcja przytarczyc po operacji nie jest gwarantowana, nawet jeśli PG są uważane za dobrze zachowane podczas operacji. W badaniu Lang i wsp. (22) przeanalizowali 103 pacjentów, u których wykonano całkowitą tyreoidektomię z identyfikacją wszystkich 4 PG i wizualną analizą PG. Autorzy stwierdzili, że posiadanie więcej niż 3 odbarwionych PG było niezależnym czynnikiem ryzyka wystąpienia przemijającej niedoczynności przytarczyc. Jednakże u 12,5% pacjentów z 4 normalnie zabarwionymi PG, uznanymi za w pełni sprawne, wystąpiła niedoczynność przytarczyc. Autorzy stwierdzili, że odbarwienie PG jest związane z przejściową niedoczynnością przytarczyc, a normalnie zabarwione PG z zakładanym odpowiednim ukrwieniem nie musi oznaczać funkcjonalnego gruczołu (22). Autorzy podkreślili również potrzebę indywidualnych śródoperacyjnych metod oceny żywotności PG w czasie rzeczywistym.

Angiografia z zielenią indocyjaninową (ICG) może być stosowana jako technika pomocnicza w celu identyfikacji naczyniowego ukrwienia PG zagrożonych uszkodzeniem podczas dysekcji gruczołu tarczowego i pomocy w przewidywaniu funkcjonalności zidentyfikowanych PG.

Fluorescencyjne techniki z ICG w chirurgii szyi

Dokładne przewidywanie hipokalcemii po tyreoidektomii może prowadzić do modyfikacji strategii chirurgicznych. Istnieje jednak potrzeba stworzenia wiarygodnych narzędzi, które pozwolą dokładnie przewidzieć, czy u pacjenta rozwinie się hipokalcemia (5,23,24). Obecnie stosowane techniki oceny funkcji przytarczyc opierają się na pomiarach wapnia (25,26) i PTH (6,27-31) w różnych punktach czasowych w trakcie lub po tyreoidektomii. Niektóre badania sugerują, że wczesne (kilka minut do 12 godzin po resekcji tarczycy) pomiary PTH wiarygodnie przewidują brak niedoczynności przytarczyc, z pozytywną wartością predykcyjną do 97% (6,27,28). Wyniki te zostały jednak zakwestionowane przez innych autorów (32,33). W przeciwieństwie do angiografii ICG, której wyniki są natychmiastowe, pomiary poziomu wapnia i PTH zwykle nie mogą być podstawą do podejmowania decyzji śródoperacyjnych, ponieważ ich wyniki wymagają długiego czasu oczekiwania. Niektórzy autorzy sugerują jednak wykorzystanie szybkich pomiarów PTH do wykazania niewydolności przytarczyc, dostarczając wyników, które mogą następnie pomóc chirurgom w podjęciu decyzji o ewentualnym autotransplantacji PG (29,34).

ICG jest rozpuszczalną w wodzie cząsteczką o wielkości 775 Da, z maksymalnym spektrum absorpcji 805 nm i reemisją przy 835 nm po wzbudzeniu przez światło/laser o długości fali w zakresie bliskiej podczerwieni (NIR). Po wstrzyknięciu ICG całkowicie i trwale wiąże się z białkami plazmatycznymi w krwiobiegu i krąży wyłącznie w przedziale wewnątrznaczyniowym. Jego okres półtrwania wynosi 3,4±0,7 minuty i jest pobierany z osocza prawie wyłącznie przez komórki miąższu wątroby, a następnie w całości wydzielany do żółci. Przeciwwskazaniem do podawania ICG jest alergia na jod, ponieważ jod jest obecny w jego strukturze molekularnej. W największym z dotychczas przeprowadzonych badań stwierdzono, że reakcje alergiczne występują u 1/80 000 pacjentów otrzymujących ICG (35).

Początkowo ICG stosowano w okulistyce do wykrywania zwyrodnienia plamki żółtej (36). Następnie angiografia ICG była wykorzystywana do identyfikacji węzłów chłonnych wartowniczych (37), określania zakresu resekcji onkologicznej (38) i badania czynności wątroby (39). Ostatnie badania wykazały również jej przydatność w ocenie przepływu naczyniowego krwi w zespoleniach jelitowych (40) i rekonstrukcjach płatów tkankowych (41).

W naszym ośrodku ICG do operacji tarczycy lub przytarczyc przygotowuje się zgodnie z protokołami stosowanymi w chirurgii jamy brzusznej (38). W skrócie, 25 mg ICG miesza się z 10 mL sterylnej wody (stężenie 2,5 mg/ml), a 3,5 mL jest wstrzykiwane dożylnie podczas zabiegu przez zespół anestezjologiczny. Wstrzyknięcie może być powtarzane aż do osiągnięcia maksymalnej dawki 5 mg/kg na dobę. Cewnik jest oczyszczany po każdym wstrzyknięciu w celu szybkiego wzmocnienia obrazowania. Po około 1-2 minutach obrazy są uzyskiwane przy użyciu laparoskopowej kamery NIR PinPoint® (Novadaq, Ontario, Kanada).

Jedną z korzyści wynikających z zastosowania technologii ICG jest możliwość analizy anatomii naczyń zaopatrujących PG przed wykonaniem lobektomii tarczycy, co pozwala na zachowanie pętli naczyń zaopatrujących PG (ryc. 3,4). Film przedstawia przypadek tyreoidektomii z powodu choroby nowotworowej. Po wykonaniu angiografii ICG i uwidocznieniu pętli naczyń zaopatrujących tarczycę wykonano precyzyjną technikę dysekcji kapsularnej i pozostawiono niewielki fragment tarczycy, aby nie uszkodzić pętli naczyń, a tym samym zachować PG.

Rycina 3 61-letnia kobieta poddana całkowitej tyreoidektomii z powodu wola wieloguzkowego. (A) Gruczoł przytarczyczny dolny po stronie lewej (na końcu instrumentu), z płatem tarczycy wycofanym do usunięcia; (B) czarno-białe obrazy w bliskiej podczerwieni po wstrzyknięciu ICG do tego samego gruczołu, ukazujące pętlę ukrwienia naczyniowego z gałęziami dolnymi i górnymi (białe, dobrze perfundowane). Czerwoną przerywaną linią zaznaczono planowaną resekcję chirurgiczną w celu zachowania tych pętli anastomoz obserwowanych w ICG; (C) ta sama dolna przytarczyca po usunięciu lewego płata tarczycy (PG na końcu instrumentu); (D) czarno-białe obrazy w bliskiej podczerwieni tego samego gruczołu po drugim wstrzyknięciu ICG, ukazujące zachowane ukrwienie naczyniowe (biała strzałka) i dobrze perfundowaną PG (wynik ICG =2). ICG, zieleń indocyjaninowa; PG, gruczoły przytarczyczne.

Rycina 4 56-letnia kobieta poddana całkowitej tyreoidektomii z powodu raka brodawkowatego tarczycy, pT1b N1 (42). Na filmie widać zachowaną lewą nadrzędną przytarczycę (kółko) przed i po lewostronnej lobektomii. Obrazy ICG wykonane przed lobektomią w pierwszej części pokazują pętlę naczyń zasilających pochodzących z tętnicy tarczowej dolnej. W drugiej części po lobektomii lewej widoczna jest lewa przytarczyca (kółko) po pozostawieniu niewielkiej pozostałości tarczycy w celu zachowania pętli naczyń zaopatrujących gruczoł. Obrazy ICG pokazują dobrze unaczynioną lewą przytarczycę obok pozostałości tarczycy. ICG, zieleń indocyjaninowa. Dostępne online: http://www.asvide.com/articles/1853

Systematycznie wykorzystywaliśmy standaryzowaną angiografię ICG w setkach przypadków i jesteśmy w stanie wykonać mapowanie naczyniowe naczyń zaopatrujących PG. Dzięki temu lepiej poznaliśmy anatomię i lokalizację PG, a także obecność pętli naczyniowych, które często znajdują się bardzo blisko miąższu tarczycy (ryc. 1,2). W związku z tym, obecnie wykonujemy resekcje w celu zachowania PG w sposób bardzo precyzyjny i żmudny w zakresie kapsulacji, pozostawiając czasami niewielki fragment tarczycy w celu zachowania dołączonych pętli naczyniowych PG. To, czy ta technika pozwoli na dalsze zmniejszenie pooperacyjnej niedoczynności przytarczyc, wymaga oceny w przyszłych badaniach.

Zastosowanie ICG w chirurgii tarczycy i przytarczyc do oceny funkcji PG

Pg muszą być wcześnie zidentyfikowane podczas dysekcji po tyreoidektomii, a ich zaopatrzenie naczyniowe musi być zachowane, aby zapobiec pooperacyjnej hipokalcemii. Zastosowanie ICG do identyfikacji PG podczas operacji tarczycy zostało po raz pierwszy zaproponowane w pracy Suh i wsp. (43) w 2014 roku, w której autorzy wykazali, że PG mogą być wizualizowane przy użyciu obrazowania ICG NIR u psów. W tym samym roku innej grupie (44) udało się różnicowo uwidocznić tarczycę i PG przy użyciu obrazowania NIR u świń.

W naszym początkowym doświadczeniu z wykorzystaniem ICG do oceny śródoperacyjnej perfuzji PG w celu przewidywania funkcji przytarczyc po tyreoidektomii (45) wykazaliśmy, że obecność jednej dobrze perfundowanej PG lub dobrze perfundowanej pozostałości PG była wystarczająca do uniknięcia niedoczynności przytarczyc (46). Po całkowitej tyreoidektomii stwierdziliśmy, że co najmniej jeden dobrze ukrwiony gruczoł był obecny w badaniu angiograficznym u 30 z 36 pacjentów; u żadnego z tych 30 pacjentów nie wystąpiła pooperacyjna niedoczynność przytarczyc. Z drugiej strony, przemijająca pooperacyjna niedoczynność przytarczyc wystąpiła u dwóch z sześciu pacjentów, u których w badaniu angiograficznym nie stwierdzono przynajmniej jednego dobrze ukrwionego PG. W przypadkach rozbieżności między oceną wizualną a angiografią ICG wykonano nacięcie na PG, a gruczoły, które nie krwawiły, zostały autotransplantowane (pięć przypadków).

Ponadto wykazaliśmy wyższość angiografii ICG nad oceną wizualną. W naszym wstępnym badaniu 71 ze 101 PG zostało ocenionych wizualnie jako dobrze unaczynione, podczas gdy tylko 51 zostało uznanych za dobrze unaczynione w angiografii ICG (45). Tak więc stan perfuzji (a zatem funkcjonalna zdolność do produkcji PTH) został wizualnie oceniony zbyt wysoko w 20 z 71 PG (28,2%). Podobne wyniki uzyskano u 27 pacjentów poddanych tyreoidektomii (47). W tym prospektywnym badaniu 84% wizualnie zidentyfikowanych PG wykazało wychwyt ICG. Perfuzja PG była oceniana zarówno wizualnie, jak i na podstawie fluorescencji ICG. Rozbieżność między oceną wizualną a oceną ICG odnotowano w 6% przypadków. Ponadto u trzech pacjentów wystąpiła przemijająca hipokalcemia pooperacyjna, przy czym tylko u jednego pacjenta miała ona charakter objawowy. Należy zauważyć, że użyteczność ICG jest ograniczona u pacjentów z obecną tarczycą, ponieważ fluorescencja przytarczyc jest często przesłaniana przez tarczycę.

W 2017 roku Lang i wsp. (48) badali pooperacyjną hipokalcemię po całkowitej tyreoidektomii i jej korelację z intensywnością fluorescencji na angiografii ICG, używając SPY® Fluorescent Imaging System (Novadaq Technologies, Inc.). Autorzy ocenili łącznie 324 PG potwierdzone biopsją, pochodzące od 94 pacjentów. Intensywność fluorescencji każdego PG wyrażono jako stosunek intensywności fluorescencji pomiędzy PG a przednią częścią tchawicy, a także oceniono największą intensywność fluorescencji (GFI). Stwierdzono, że wartość GFI jest najlepszym predyktorem wczesnej pooperacyjnej hipokalcemii (0% szans na hipokalcemię dla wartości GFI >150% vs. 81,8% szans na hipokalcemię dla wartości GFI ≤150%). Nie odnotowano przypadków trwałej hipokalcemii, niezależnie od wartości GFI (48).

Jednym z ograniczeń wielu badań analizujących angiografię ICG podczas tyreoidektomii jest fakt, że u większości chorych nie ocenia się wszystkich 4 PG. Dlatego u tych pacjentów, u których oceniono mniej niż 4 PG, perfuzja i funkcja niewidocznych PG pozostają nieznane, zaciemniając jasną korelację między perfuzją ICG (ocenianą w 1, 2 lub 3 PG) a pooperacyjnymi poziomami PTH (odzwierciedlającymi funkcję wszystkich 4 PG). Dlatego przeanalizowaliśmy pacjentów poddanych subtotalnej paratyroidektomii (49) i przedstawiliśmy nasze wyniki dotyczące stosowania ICG w prospektywnym badaniu 13 pacjentów poddanych subtotalnej paratyroidektomii z powodu choroby wielogruczołowej (pierwotna i wtórna nadczynność przytarczyc) (46). Naszym celem było ustalenie, czy pooperacyjna funkcja pojedynczej PG (lub pozostałości PG) jest rzeczywiście odzwierciedlona przez śródoperacyjną angiografię ICG. W tym celu uwzględniono tylko przypadki, w których uwidoczniono wszystkie cztery PG. PG, która miała być zachowana, została wybrana na podstawie stopnia perfuzji w angiografii ICG. Gdy wybrany przez chirurga gruczoł wykazywał słabą perfuzję na angiografii, do zachowania wybierano inny gruczoł. W trakcie obserwacji u wszystkich pacjentów uzyskano prawidłowe poziomy PTH, co świadczy o tym, że dobrze perfundowana PG lub jej pozostałość była funkcjonalna.

W 2016 roku Zaidi i wsp. (50) opublikowali wyniki prospektywnego badania obejmującego 33 pacjentów, którzy przeszli operację z powodu pierwotnej nadczynności przytarczyc. Badanie to obejmowało zarówno wycięcia gruczolaków przytarczyc, jak i subtotalne paratyroidektomie (wycięcie 3,5 gruczołu). Ogółem, 92,9% zidentyfikowanych PG wykazało wizualnie wychwyt ICG. W większości przypadków obecność tkanki tarczycy ograniczała fluorescencję przytarczyc, ponieważ charakteryzuje się ona wysokim wychwytem naczyniowym ICG. Autorzy stwierdzili, że angiografia ICG jest przydatna w ocenie funkcji resztkowej PG w przypadku subtotalnych paratyroidektomii oraz u pacjentów po wcześniejszej tyreoidektomii.

Przyszłe kierunki, propozycje i wnioski

W dużej mierze zachęcające wyniki powyższych badań skłoniły nas do zaprojektowania prospektywnego, randomizowanego badania w celu ustalenia, czy można pominąć systematyczne pomiary poziomu wapnia i PTH, jak również systematyczną suplementację terapii wapniem i witaminą D u pacjentów z co najmniej jedną dobrze perfuzjowaną PG zidentyfikowaną w angiografii ICG po usunięciu tarczycy. Postawiliśmy hipotezę, że u pacjentów z dobrze ukrwioną PG, jak wykazano w angiografii ICG, nie rozwinie się pooperacyjna niedoczynność przytarczyc, a zatem nie będą oni wymagali pooperacyjnych pomiarów wapnia i/lub PTH ani suplementacji wapnia i witaminy D. Wyniki tego badania powinny być wkrótce dostępne.

Jest kilka obszarów w tej dziedzinie, które wymagają dalszego rozwoju. Technika może być dalej doskonalona, szczególnie w zakresie standaryzacji, co pozwoliłoby na uniwersalne zastosowanie i bardziej obiektywny system punktacji. Ponadto, należy przeprowadzić analizę kosztów i korzyści. Materiał jest kosztowny, ale koszt ten może być dzielony przez wszystkie oddziały (chirurgii jamy brzusznej, ginekologii, chirurgii plastycznej i szyi), tak jak w naszym ośrodku. Na szczęście materiały mogą być współdzielone nawet w ośrodkach o dużej objętości, ponieważ sama procedura ICG trwa mniej niż 5 minut.

Podsumowując, uważamy, że zastosowanie angiografii ICG PGs podczas operacji tarczycy może prowadzić do zmniejszenia częstości występowania pooperacyjnej niedoczynności przytarczyc. Po pierwsze, angiografia ICG pozwala chirurgom dostosować ich technikę zachowania PG w zależności od perfuzji przytarczyc i anatomii naczyń. Po drugie, angiografia ICG pozwala chirurgom na weryfikację perfuzji PG po resekcji tarczycy, wskazując, czy PG powinna być autotransplantowana. Angiografia ICG jest obecnie jedynym dostępnym narzędziem w czasie rzeczywistym umożliwiającym śródoperacyjne przewidywanie funkcji poszczególnych PG, a zatem może pomóc chirurgom w podejmowaniu decyzji dotyczących unikania po tyreoidektomii niedoczynności przytarczyc.

Podziękowania

Dziękujemy Markowi Lickerowi, Christophowi Ellenbergerowi i Johnowi Diaperowi z Wydziału Anestezjologii za wsparcie.

Przypisy

Konflikt interesów: F Triponez otrzymał granty na podróże od firmy Novadaq. Pozostali autorzy nie mają konfliktu interesów do zgłoszenia.

  1. Wang C. The anatomic basis of parathyroid surgery. Ann Surg 1976;183:271-5.
  2. Nobori M, Saiki S, Tanaka N, et al. Blood supply of the parathyroid gland from the superior thyroid artery. Surgery 1994;115:417-23.
  3. Puzziello A, Rosato L, Innaro N, et al. Hypocalcemia following thyroid surgery: incidence and risk factors. A longitudinal multicenter study comprising 2,631 patients. Endocrine 2014;47:537-42.
  4. Zambudio AR, Rodriguez J, Riquelme J, et al. Prospektywne badanie powikłań pooperacyjnych po całkowitej tyreoidektomii z powodu wola wieloguzkowego przez chirurgów z doświadczeniem w chirurgii endokrynologicznej. Ann Surg 2004;240:18-25.
  5. Edafe O, Antakia R, Laskar N, et al. Systematic review and meta-analysis of predictors of post-thyroidectomy hypocalcaemia. Br J Surg 2014;101:307-20.
  6. Lorente-Poch L, Sancho JJ, Munoz-Nova JL, et al. Defining the syndromes of parathyroid failure after total thyroidectomy. Gland Surg 2015;4:82-90.
  7. Thomusch O, Machens A, Sekulla C, et al. The impact of surgical technique on postoperative hypoparathyroidism in bilateral thyroid surgery: a multivariate analysis of 5846 consecutive patients. Surgery 2003;133:180-5.
  8. Shoback D. Praktyka kliniczna. Hypoparathyroidism. N Engl J Med 2008;359:391-403.
  9. Zarnegar R, Brunaud L, Clark OH. Prevention, evaluation, and management of complications following thyroidectomy for thyroid carcinoma. Endocrinol Metab Clin North Am 2003;32:483-502.
  10. Arlt W, Fremerey C, Callies F, et al. Well-being, mood and calcium homeostasis in patients with hypoparathyroidism receiving standard treatment with calcium and vitamin D. Eur J Endocrinol 2002;146:215-22.
  11. Underbjerg L, Sikjaer T, Mosekilde L, et al. Cardiovascular and renal complications to postsurgical hypoparathyroidism: a Danish nationwide controlled historical follow-up study. J Bone Miner Res 2013;28:2277-85.
  12. Delattre JF, Flament JB, Palot JP, et al. Variations in the parathyroid glands. Liczba, położenie i unaczynienie tętnicze. Badanie anatomiczne i zastosowanie chirurgiczne. J Chir (Paris) 1982;119:633-41.
  13. Halsted WS, Evans HM. I. Gruczoły przytarczyczne. Ich dopływ krwi i ich zachowanie w operacji na gruczoł tarczycy. Ann Surg 1907;46:489-506.
  14. Duclos A, Peix JL, Colin C, et al. Influence of experience on performance of individual surgeons in thyroid surgery: prospective cross sectional multicentre study. BMJ 2012;344:d8041.
  15. Lorente-Poch L, Sancho JJ, Ruiz S, et al. Importance of in situ preservation of parathyroid glands during total thyroidectomy. Br J Surg 2015;102:359-67.
  16. Olson JA Jr, DeBenedetti MK, Baumann DS, et al. Parathyroid autotransplantation during thyroidectomy. Results of long-term follow-up. Ann Surg 1996;223:472-8; dyskusja 478-80.
  17. Promberger R, Ott J, Kober F, et al. Intra- and postoperative parathyroid hormone-kinetics do not advocate for autotransplantation of discolored parathyroid glands during thyroidectomy. Thyroid 2010;20:1371-5.
  18. Bliss RD, Gauger PG, Delbridge LW. Surgeon’s approach to the thyroid gland: surgical anatomy and the importance of technique. World J Surg 2000;24:891-7.
  19. Park I, Rhu J, Woo JW, et al. Preserving Parathyroid Gland Vasculature to Reduce Post-thyroidectomy Hypocalcemia. World J Surg 2016;40:1382-9.
  20. Delbridge L, Reeve TS, Khadra M, et al. Total thyroidectomy: the technique of capsular dissection. Aust N Z J Surg 1992;62:96-9.
  21. Cui Q, Li Z, Kong D, et al. A prospective cohort study of novel functional types of parathyroid glands in thyroidectomy: In situ preservation or auto-transplantation? Medicine (Baltimore) 2016;95:e5810.
  22. Lang BH, Chan DT, Chow FC, et al. The Association of Discolored Parathyroid Glands and Hypoparathyroidism Following Total Thyroidectomy. World J Surg 2016;40:1611-7.
  23. Almquist M, Hallgrimsson P, Nordenstrom E, et al. Prediction of permanent hypoparathyroidism after total thyroidectomy. World J Surg 2014;38:2613-20.
  24. Julián MT, Balibrea JM, Granada ML, et al. Intact parathyroid hormone measurement at 24 hours after thyroid surgery as predictor of parathyroid function at long term. Am J Surg 2013;206:783-9.
  25. Adams J, Andersen P, Everts E, et al. Early postoperative calcium levels as predictors of hypocalcemia. Laryngoskop 1998;108:1829-31.
  26. Marohn MR, LaCivita KA. Evaluation of total/near-total thyroidectomy in a short-stay hospitalization: safe and cost-effective. Surgery 1995;118:943-7; dyskusja 947-8.
  27. Terris DJ, Snyder S, Carneiro-Pla D, et al. American Thyroid Association statement on outpatient thyroidectomy. Thyroid 2013;23:1193-202.
  28. Cmilansky P, Mrozova L. Hipokalcemia – najczęstsze powikłanie po całkowitej tyreoidektomii. Bratisl Lek Listy 2014;115:175-8.
  29. Lo CY, Luk JM, Tam SC. Applicability of intraoperative parathyroid hormone assay during thyroidectomy. Ann Surg 2002;236:564-9.
  30. Lang BH, Yih PC, Ng KK. A prospective evaluation of quick intraoperative parathyroid hormone assay at the time of skin closure in predicting clinically relevant hypocalcemia after thyroidectomy. World J Surg 2012;36:1300-6.
  31. Gupta S, Chaudhary P, Durga CK, et al. Validation of intra-operative parathyroid hormone and its decline as early predictors of hypoparathyroidism after total thyroidectomy: A prospective cohort study. Int J Surg 2015;18:150-3.
  32. Hermann M, Ott J, Promberger R, et al. Kinetyka stężenia hormonu przytarczyc w surowicy podczas i po operacji tarczycy. Br J Surg 2008;95:1480-7.
  33. Lombardi CP, Raffaelli M, Princi P, et al. Parathyroid hormone levels 4 hours after surgery do not accurately predict post-thyroidectomy hypocalcemia. Surgery 2006;140:1016-23; dyskusja 1023-5.
  34. Barczyński M, Cichon S, Konturek A, et al. Applicability of intraoperative parathyroid hormone assay during total thyroidectomy as a guide for the surgeon to selective parathyroid tissue autotransplantation. World J Surg 2008;32:822-8.
  35. Hope-Ross M, Yannuzzi LA, Gragoudas ES, et al. Adverse reactions due to indocyanine green. Ophthalmology 1994;101:529-33.
  36. de Boer E, Harlaar NJ, Taruttis A, et al. Optical innovations in surgery. Br J Surg 2015;102:e56-72.
  37. Imboden S, Papadia A, Nauwerk M, et al. A Comparison of Radiocolloid and Indocyanine Green Fluorescence Imaging, Sentinel Lymph Node Mapping in Patients with Cervical Cancer Undergoing Laparoscopic Surgery. Ann Surg Oncol 2015;22:4198-203.
  38. Ishizawa T, Fukushima N, Shibahara J, et al. Real-time identification of liver cancers by using indocyanine green fluorescent imaging. Cancer 2009;115:2491-504.
  39. Halle BM, Poulsen TD, Pedersen HP. Indocyanine green plasma disappearance rate as dynamic liver function test in critically ill patients. Acta Anaesthesiol Scand 2014;58:1214-9.
  40. Ris F, Hompes R, Lindsey I, et al. Near infra-red laparoscopic assessment of the adequacy of blood perfusion of intestinal anastomosis – a video vignette. Colorectal Dis 2014;16:646-7.
  41. Eguchi T, Kawaguchi K, Basugi A, et al. Intraoperative real-time assessment of blood flow using indocyanine green angiography after anastomoses in free-flap reconstructions. Br J Oral Maxillofac Surg 2017;55:628-30.
  42. Sadowski SM, Fortuny JV, Triponez F. A 56-year-old female undergoing total thyroidectomy for papillary thyroid cancer, pT1b N1. Asvide 2017;4:533. Dostępne online: http://www.asvide.com/articles/1853
  43. Suh YJ, Choi JY, Chai YJ, et al. Indocyanine green as a near-infrared fluorescent agent for identifying parathyroid glands during thyroid surgery in dogs. Surg Endosc 2015;29:2811-7.
  44. Hyun H, Park MH, Owens EA, et al. Structure-inherent targeting of near-infrared fluorophores for parathyroid and thyroid gland imaging. Nat Med 2015;21:192-7.
  45. Vidal Fortuny J, Belfontali V, Sadowski S, et al. Parathyroid gland angiography with indocyanine green fluorescence to predict parathyroid function after thyroid surgery. Br J Surg 2016;103:537-43.
  46. Vidal Fortuny J, Sadowski SM, Belfontali V, et al. Indocyanine Green Angiography in Subtotal Parathyroidectomy: Technique for the Function of the Parathyroid Remnant. J Am Coll Surg 2016;223:e43-49.
  47. Zaidi N, Bucak E, Yazici P, et al. The feasibility of indocyanine green fluorescence imaging for identifying and assessing the perfusion of parathyroid glands during total thyroidectomy. J Surg Oncol 2016;113:775-8.
  48. Lang BH, Wong CK, Hung HT, et al. Indocyanine green fluorescence angiography for quantitative evaluation of in situ parathyroid gland perfusion and function after total thyroidectomy. Surgery 2017;161:87-95.
  49. Vidal Fortuny J, Karenovics W, Triponez F, et al. Intra-Operative Indocyanine Green Angiography of the Parathyroid Gland. World J Surg 2016;40:2378-81.
  50. Zaidi N, Bucak E, Okoh A, et al. The utility of indocyanine green near infrared fluorescent imaging in the identification of parathyroid glands during surgery for primary hyperparathyroidism. J Surg Oncol 2016;113:771-4.
Cite this article as: Sadowski SM, Vidal Fortuny J, Triponez F. A reappraisal of vascular anatomy of the parathyroid gland based on fluorescence techniques. Gland Surg 2017;6(Suppl 1):S30-S37. doi: 10.21037/gs.2017.07.10

.