De ontwikkeling van het visueel systeem begint bij de meeste groepen ongewervelden met de differentiatie van de fotoreceptoren in een ectodermaal epitheel. Fotoreceptoren differentiëren zich over het algemeen onafhankelijk van de zenuwcentra die zij bedienen, en perifeer afgeleide visuele interneuronen zijn uitzonderlijk. Dit in tegenstelling tot gewervelde dieren, waar het “netvlies” ontstaat uit een embryologische uitgroei van de voorhersenen, die meerdere klassen van interneuronen en fotoreceptoren voortbrengen. Het grootste deel van wat wij weten over de genetische en moleculaire grondslagen van de ontwikkeling van het visuele systeem bij ongewervelden is afkomstig van studies over de samengestelde ogen van de fruitvlieg Drosophila melanogaster. Hoewel deze focus op één enkel modelsysteem ons beloont met de diepte van ons begrip van ontwikkelingsmechanismen, heeft dit geleid tot een aanzienlijke leemte in onze vaak rudimentaire kennis van andere verdienstelijke groepen: koppotigen, pectinide sint-jakobsschelpen, spinnen, cubomedusanen en salpen, om er maar een paar te noemen, allen met geavanceerde ogen. Hetzelfde geldt voor de ontwikkeling van neuronale verbindingen binnen de visuele centra in de hersenen (figuur 1). Ook hier is de Drosophila het ongewervelde model bij uitstek om de onderliggende moleculaire mechanismen te verduidelijken. Ons inzicht in vele aspecten van de ontwikkeling van het visuele systeem bij ongewervelden moet echter niet alleen kennis omvatten van de samengestelde ogen van geleedpotigen, maar ook van zulke uiteenlopende ogen als, bijvoorbeeld, de hoogontwikkelde enkelvoudige-lens ogen van koppotigen, of voorouderlijke oogschelpen bij vormen als planaria.
Figuur 1. Overzicht van de ontwikkeling van het visuele systeem bij Drosophila melanogaster, bekeken in stappen van steeds fijnere cellulaire resolutie. (a) Het oog ontwikkelt zich van een oog schijf verbonden door een optische steel (dubbele pijlpunten) aan de ontwikkelende optische kwab in de supraesofageale hemisfeer, of ganglion, van de larvale hersenen. (b) De optische stengel (os) doordringt de supraesophageal ganglion (seg) in het centrum van de halvemaanvormige buitenste optische anlage (ooa). Bij latere ontwikkeling openen de armen van de anlage zich in de richting die met een “X” is aangegeven, waardoor de cortices die er deel van uitmaken van cirkelvormige in rechthoekige vormen veranderen. De buitenste anlage en de concentrische binnenste optische anlage (ioa) worden getoond in relatie tot het punt van binnenkomst van de optische stengel op het posterolaterale oppervlak van de rechter hemisfeer. Neuroblasten en andere progenitorcellen in de anlagen prolifereren in de richtingen van de pijlpunten, het bijdragen van tijd-gesorteerde lagen van cellen aan de lamina (lamina-vormende neuroblasten, lafn), medulla (mfn), en de derde optische neuropil (lobula, lofn). Eén laag (gekruist weergegeven in elke cortex) werd tegelijkertijd geproduceerd en is verdrongen door nieuwere lagen in zijn respectieve cortex (lan, lamina neuropil; mn, medulla neuropil). De relaties tussen deze celpopulaties is het duidelijkst in doorsnede (in diagram c). (c) Verband tussen de generatie van cel cortices in diagram b en de axonale paden groeien tussen hen, in een horizontaal vlak van diagram b, dat illustreert de nauwe relatie tussen de golven van imaginale fotoreceptor innervatie en het pad van de larvale Bolwig’s zenuw (Bn). Deze loopt van de binnenzijde van het peripodiaal membraan (pm) naar de lamina plexus (Lap) en de medulla (Me) via de optische steel (os). Het en/of de axonen van drie optische kwab pioniers (olp), gepostuleerd interneuronen, innerveren een larvale optische neuropil (lon), die is verbonden met de centrale hersenen door een pad (X) dat de posterieure optische tractus anticipeert. Nieuwe ommatidial clusters (o) zich ophopen achter de morfogenetische groef (mf), het bijdragen van nieuwe axon bundels die fasciculate op eerder uitgebreide axonen in de optische steel met de voorste uitbreiding van het netvlies veld (pijl 1). Onderliggende celpopulaties uit te breiden in overeenkomstige richtingen: pijl 2, lamina cortex (LaC); pijl 3, medulla (Me) en medulla cortex (MeC); pijl 4, lobula (Lo) en lobula plaat cortex (LoPC). Cellen toe te voegen aan de lamel cortex van de ene kant van de buitenste optische anlage (ooa), de laterale proliferatie zone (A), en naar de medulla cortex van de andere kant, de mediale proliferatie zone (B). De eerste nakomelingen van B zijn vroegrijpe medulla tangentialen (MeT), groeikegels die dwars door de medulla weven en nieuwe zuilvormige elementen kruisen die aan de voorrand groeien. Andere tangentiële paden komen overeen met de latere paden van de anterieure optische tractus (Y) en van lobula tangentiële cellen (Z). De binnenste optische anlage (ioa) prolifereert in twee richtingen: in richting C, voor het genereren van cellen in de cortex van de lobula plaat, en in richting D, voor het genereren van celtypes T2, T3, of C, zoals beoordeeld alleen met betrekking tot de posities van somata in de volwassen optische kwab. Axonen van cellulaire nakomelingen, en hun groeikegels, genereren een plexus voor elke cortex, die uiteindelijk de volwassen neuropil zal vormen. Het kruisen van vezelbundels tussen lamina en medulla resulteert uit de selectieve fasciculatie van vezelbanen in een opeenvolging van innervatie als een transportband en uit de richting van benadering tussen bundel en plexus. (Bundels dringen door de cortex van de lamina om de plexus ervan te innerveren, maar groeien langs de binnenrand van de cortex van de medulla om de medulla te innerveren). Grote gliacellen liggen langs de paden van de vezels in het externe chiasma (ext.ch) en het interne chiasma (int.ch); sg, subesophageaal ganglion. (d) Proliferatie vanuit de laterale proliferatiezone van het buitenste anlage (zie diagram c). Cellen worden geleidelijk verplaatst van de neuroblasten in het buitenste anlage in een opeenvolging van stadia in hun celcyclus (G2/M, G1, S, G2/M) rond de lip van het anlage. Postmitotische cellen liggen in de lamina cortex (LaC), waar ze worden geïnnerveerd door fotoreceptor axon bundels (pijlpunten) van de optische steel (os), die de overgang van G1 naar S in cellen van de aangrenzende anlage (gevulde pijl), alsmede het begin van differentiatie en axonogenese in cellen die al postmitotische (open pijl) triggert. (e) Ommatidiale clusters rijpen in de oogschijf, achter de morfogenetische groef (mf), gezien in elevatie (duidelijke profielen) en overeenkomstige dwarsdoorsneden waarin kernen zijn gearceerd. Pijlen geven richtingen van nucleaire migratie, afgestemd in paren van fotoreceptoren R1-R8 (gelabeld 1-8). Doorsneden van a (jongste) tot f (oudste) zijn van preclusters (a, b), van onvolgroeide (c) en symmetrische (d) achtcellige clusters, en van twee-kegelcel (e) en vier-kegelcel (f) stadia. Kegelcellen zijn gelabeld met ‘C.’ (f) R1-R8 in ommatidiale cluster (overeenkomend met doorsnede c in diagram e) omvatten twee centrale cellen (R8, R7) en drie paren (R2/R5, R3/R4, R1/R6). De inductie in R1-R6 verloopt via een signaal van R2/R5 dat afhankelijk is van de expressie van rough (ro) om de ontwikkeling in R3/R4 te induceren; het rough-product verschijnt ook in R3 en R4. De vier cellen die de tweede symmetrielijn definiëren (R3, R4, R1 en R6) vereisen alle de expressie van sevenup (svp) om hun normale lot te verwerven. (c) Gemodificeerd uit Meinertzhagen IA (1973) Ontwikkeling van het samengestelde oog en de optische kwab bij insecten. In: Young D. (ed.) Developmental Neurobiology of Arthropods, pp. 51-104. Cambridge, UK: Cambridge University Press. (d) Gewijzigd van Selleck SB, Gonzales C, Glover DM, et al. (1992) Regulation of the G1-S transition in postembryonic neuronal precursors by axon ingrowth. Natuur 355: 253-255. (e, f) Gewijzigd uit Wolff T en Ready DF (1993) Patroonvorming in het netvlies van de Drosophila. In: Bate M and Martinez Arias A (eds.) The Development of Drosophila melanogaster, pp. 1277-1325. Plainview, NY: Cold Spring Harbor Laboratory Press, met toestemming van de auteurs en Cold Spring Harbor Press.