Mechanische overbelasting en skeletspiervezelhyperplasie: een meta-analyse

Recentelijk werd in een verhalend overzicht gesuggereerd dat toenames in spiervezelaantal (hyperplasie) bij dieren optreden als gevolg van rek overbelasting, terwijl compensatoire hypertrofie (ablatie, tenotomie) het vezelaantal over het algemeen niet verandert (8). Bovendien werd ook gemeld dat inspanningsmodellen bij dieren tot gemengde resultaten hebben geleid met betrekking tot de toename van het spiervezelgetal (8). Hoewel het bovengenoemde overzicht waardevolle informatie verschafte, berustte het op de traditionele verhalende benadering, d.w.z. chronologisch rangschikken en vervolgens beschrijven van studies. Er bestaat een behoefte aan kwantificering van de grootte en de richting van veranderingen in het aantal skeletspieren als gevolg van verschillende soorten mechanische overbelasting bij dieren. Het doel van deze studie was dus om de meta-analytische benadering (12, 14, 20, 26) te gebruiken om het effect van verschillende soorten mechanische overbelasting (rek, oefening, en compensatoire hypertrofie) op het aantal skeletspiervezels bij dieren te onderzoeken.

Literatuuronderzoek.

Het zoeken naar literatuur werd beperkt tot studies die tussen januari 1966 en december 1994 in tijdschriften werden gepubliceerd. Studies in Engelstalige tijdschriften werden verkregen via computer searches (Medline) alsmede hand searches en cross-referencing. Het zoeken naar studies in anderstalige tijdschriften werd beperkt tot uitsluitend computerzoekopdrachten (Medline). Specifieke inclusiecriteria waren1) “fundamenteel” onderzoek gepubliceerd in tijdschriften, 2) dieren (geen mensen) als proefpersonen, 3) controlegroep (intra- of tussen dieren) inbegrepen,4) een of andere vorm van mechanische overbelasting gebruikt (stretch, oefening, compensatoire hypertrofie), en (5) voldoende gegevens om procentuele veranderingen in spiervezelaantal te berekenen. Studies bij mensen werden niet opgenomen in deze analyse om twee redenen: 1) er is slechts één studie bekend die kwantitatieve gegevens over mensen levert en 2) de methoden die worden gebruikt om het spiervezelgetal bij mensen te onderzoeken zijn niet zo nauwkeurig als bij dieren (29).

Opnemen en classificeren van variabelen.

Alle studies die voldeden aan de inclusiecriteria werden genoteerd op een opnameformulier (beschikbaar op verzoek) waarop tot 81 gegevens konden worden vermeld. De belangrijkste categorieën van geregistreerde informatie omvatten1) studiekarakteristieken (jaar, tijdschrift, duur van het onderzoek, aantal groepen, aantal proefpersonen, type onderzoek, d.w.z. binnen dier of tussen dieren, en onderzochte spieren),2) fysieke kenmerken van proefpersonen (type dier, leeftijd, gewicht en dieet),3) mechanische overbelastingskarakteristieken (lengte, frequentie, intensiteit, duur en modus), en4) skeletspierveranderingen (spiermassa, spiervezelgebied, en spiervezelaantal). Om vooringenomenheid bij het selecteren en verwerpen van studies te vermijden, werd de beslissing om een artikel op te nemen, genomen door de delen over de methoden en de resultaten afzonderlijk te onderzoeken onder gecodeerde voorwaarden. Een controlegroep werd gedefinieerd als de groep die geen enkele vorm van mechanische overbelasting kreeg tijdens het onderzoek. Er werden twee soorten informatie uit de studies gevraagd: de uitkomsten en de belangrijkste variabelen die de uitkomsten zouden kunnen beïnvloeden. Voor dit onderzoek was het belangrijkste resultaat de verandering in het aantal skeletspiervezels. Daarnaast werden ook veranderingen in spiermassa en vezeloppervlak onderzocht. Belangrijke variabelen die mogelijk van invloed zouden kunnen zijn op veranderingen in het vezelgetal waren 1) de gebruikte techniek voor het tellen van de vezels (histologische analyse vs. salpeterzuurafbraak),2) het gebruikte type mechanische overbelasting (stretch, oefening of compensatoire hypertrofie),3) de gebruikte diersoort (vogels vs. zoogdieren), 4) het type controle (binnen- vs. tussen dieren), en 5) vezelopstelling van de spier (pennate vs. parallel).

Statistische analyse.

In een meta-analyse worden de gemiddelde resultaten voor elke groep van elke studie genoteerd, ongeacht of de resultaten van elke studie statistisch significant zijn of niet. Voor dit onderzoek werden beschrijvende statistieken (percentages) gebruikt om veranderingen in het aantal spiervezels, alsmede veranderingen in spiervezeloppervlak en -massa te rapporteren. Percentages werden berekend door het verschil tussen de behandeling en de controlegroep te delen door de waarde van de controlegroep. Vervolgens werden vijfennegentig procent betrouwbaarheidsintervallen vastgesteld voor elk van de drie belangrijkste uitkomstvariabelen, d.w.z. vezelaantal, vezelgebied en spiermassa. Omdat er geen verband was tussen het aantal proefpersonen en de veranderingen in de skeletspieren, werden er geen wegingsprocedures toegepast. Grafische analyse (Tukey box plots) werden gebruikt om uitschieters te identificeren. Individuele uitbijters werden vervolgens onderzocht om na te gaan of er een fysiologische rechtvaardiging was voor hun verwijdering uit de analyse. Beoordeling van publicatiebias (de neiging van tijdschriften om studies te publiceren die positieve resultaten opleveren) werd niet uitgevoerd omdat de huidige statistische procedures die deze kwestie aanpakken validiteit missen (26).

Verschillen tussen veranderingen in spiervezelaantal en vezelgebied werden onderzocht door gebruik te maken van een Mann-Whitney rank-sum test. Verschillen tussen veranderingen in spiervezelaantal ingedeeld volgens mogelijk verstorende variabelen (vezeltellingstechniek, gebruikte diersoort, vezelopstelling van spieren, en type controle) werden ook onderzocht met behulp van Mann-Whitney rank-sum tests. Een eenzijdige variantieanalyse (Kruskal-Wallis) werd gebruikt om het effect van verschillende soorten mechanische overbelasting (rek, oefening en compensatoire hypertrofie) op het aantal spiervezels te onderzoeken. Alle gegevens werden gerapporteerd als gemiddelde ± SD. Het significantieniveau werd vastgesteld op P ≤ 0,05.

RESULTATEN

Literatuuronderzoek.

In totaal 17 studies die 37 datapunten opleverden (sommige studies hadden >1 groep) en 360 proefpersonen voldeden aan de aanvankelijke inclusiecriteria (1-7, 9, 15-19, 21, 28, 30-31). Twee kwantitatieve studies (27, 33) werden uitgesloten wegens onvoldoende informatie die nodig was om de procentuele veranderingen in het aantal spiervezels nauwkeurig te berekenen. Nog eens acht studies (10-11, 13, 22-25, 32) werden geëxcludeerd omdat alleen kwalitatieve informatie werd verstrekt over het aantal spiervezels.

Studiekarakteristieken.

Een samenvatting van studiekarakteristieken wordt gegeven in tabel 1. Meer studies (∼53%) gebruikten chronische of intermitterende rek versus oefening of compensatoire hypertrofie (ablatie, tenotomie) als de vorm van mechanische overbelasting. Ongeveer 47% van de studies gebruikte de kwartel om spiervezelhyperplasie te onderzoeken, terwijl ∼53% de voorste latissimus dorsispier onderzocht op een verhoogd aantal skeletspiervezels. In alle studies werd gebruik gemaakt van salpeterzuurontsluiting en/of histologische dwarsdoorsneden om veranderingen in het spiervezelaantal te beoordelen.

Tabel 1. Kenmerken van de studie

Reference Overload Subject Muscle Techniek
Altijd (1) Chronische rek Kwartel ALD NAD
Altijd (2) Chronic stretch Quail ALD Histo
Alway (3) Chronic stretch Quail ALD Histo
Alway et al. (4) Chronic stretch Quail ALD NAD
Alway et al. (5) Chronic stretch Quail ALD NAD and Hist
Antonio and Gonyea (6) Intermittent stretch Quail ALD Histo
Antonio en Gonyea (7) Intermittent stretch Quail ALD Histo
Antonio en Goynea (9) Intermittent stretch Quail ALD Histo
Gollnick et al. (15) Chronic stretch Chicken ALD NAD
Gollnick et al. (16) Ablatie Rat Soleus, plantaris, en EDL NAD
Gonyea (17) Weights Cat FCR Histo
Gonyea (18) Weights Cat FCR Histo
Gonyea et al. (19) Weights Cat FCR NAD
Ho et al. (21) Weights Rat AL Histo
Tamaki et al. (28) Sprints/gewichten Rat Plantaris NAD
Timson et al. (30) Ablatie Muizen Soleus NAD
Vaughan en Goldspink (31) Tenotomie Muizen Soleus Histo

ALD, anterior latissimus dorsi; EDL, extensor digitorum longus; FCR, flexor carpi radialis; AL, adductor longus; Histo, histologische dwarsdoorsneden; NAD, salpeterzuurafbraak.

Veranderingen in skeletspieren.

Veranderingen in het aantal spiervezels voor afzonderlijke studies zijn vermeld in tabel 2. Over alle ontwerpen en categorieën werden significante toenames in spiermassa (90,50 ± 86,50%, 95% betrouwbaarheidsinterval = 61,59-119,34), vezeloppervlakte (31,60 ± 44,30%, 95% betrouwbaarheidsinterval = 16,83-46,37), en vezelaantal (15,00 ± 19,60%, 95 procent betrouwbaarheidsinterval = 16,83-46,37) gevonden (Fig. 1). Onderzoek van uitbijtergroepen bracht geen fysiologische reden aan het licht om ze van de analyse uit te sluiten. Toenames in vezelgebied waren ongeveer twee keer zo groot als toenames in spiervezelaantal (P = 0,27). Veranderingen in spiermassa, vezelgebied en vezelaantal varieerden van 6 tot 318%, van -21 tot 141%, en van -10 tot 82%, respectievelijk.

Tabel 2. Veranderingen in spiervezelaantal voor afzonderlijke studies

Referentie Nr. Subjecten Behandeling Controle Verschil Verandering, %
Altijd (1) 5 1,653 ± 239 1,278 ± 145 375 29
Altijd (2) 15 1,764 ± 221 1,208 ± 128 556 46
Altijd (3) 12 1,766 ± 343 1,189 ± 270 577 48
Alway et al. (4) 10 1,251 ± 328 1,200 ± 367 51 4
9 1,247 ± 315 1,143 ± 304 104 9
8 1,240 ± 253 1,154 ± 148 86 7
8 1,247 ± 335 1,084 ± 202 162 15
8 1,283 ± 228 1,024 ± 176 258 25
9 1,305 ± 304 999 ± 167 306 31
9 1,462 ± 136 1,174 ± 102 287 24
Alway et al. (5) 12 1,945 ± 419 1,281 ± 287 664 52
Antonio en Gonyea (6) 7 1,626 ± 188 1,652 ± 251 -26 -1
Antonio en Gonyea (7) 5 -10
5 0
6 2
5 31
5 82
Antonio en Gonyea (9) 6 1,500 ± 148 1,631 ± 286 -131 -8
6 1,803 ± 279 1,398 ± 210 405 29
Gollnick et al. (15) 12 4,216 ± 575 4,116 ± 821 100 24
Gollnick et al. (16) 11 2,914 ± 192 2,942 ± 192 -28 -1
15 10,526 ± 1,359 10,564 ± 1,139 -38 -0.4
5 5,224 ± 273 5,192 ± 74 32 0.6
11 2,914 ± 282 2,910 ± 268 4 0.1
10 11,521 ± 715 11,481 ± 721 40 0.3
4 5,232 ± 58 5,254 ± 102 -22 -0.4
Gonyea (17) 5 9.081 ± 1.027 7.609 ± 918 1,472 19
Gonyea (18) 6 39,759 ± NR 36,550 ± NR 3,209 9
Gonyea e.a. (18) 6 39,759 ± NR 36,550 ± NR 3,209 9
. (19) 6 9,055 ± 1,029 7,522 ± 570 1,533 20
4 7,817 ± 810 7,556 ± 854 261 3
Ho et al. (21) 15 2,477 ± 424 2,204 ± 530 273 12
Tamaki et al. (28) 8 12,559 ± 269 11,030 ± 304 1,529 14
8 11,349 ± 327 11.030 ± 304 319 3
Timson et al. (30) 18 958 ± 92 953 ± 85 5 0.5
Vaughan and Goldspink (31) 24 24 784 ± 220 933 ± 188 798 ± 82 752 ± 92 -14 1,881 2 24
24 990 ± 144 749 ± 193 241 32

Waarden voor behandeling en controle zijn gemiddelden ± SD. NR, niet geregistreerd.

Fig. 1.

Fig. 1.Procentuele veranderingen in skeletspiermassa (n = 37), vezeloppervlak (n = 25), en vezelaantal (n = 37). Uitschieters buiten het 10e en 90e percentiel. Procentuele verandering berekend als (behandeling – controle)/behandeling × 100.

Wanneer verdeeld naar vezeltellingstechniek, werden grotere toenames in spiervezelaantal gevonden bij gebruik van de histologische vs. salpeterzuur digestie methode (histologisch = 20,70%, salpeterzuur digestie = 11,10%; Fig. 2). Veranderingen in het aantal spiervezels, gecategoriseerd per onderzochte soort, zijn te zien in Fig. 3. De toename van het vezelgetal was groter bij de groepen die vogelsoorten (20,95%) tegenover zoogdiersoorten (7,97%) gebruikten. Veranderingen in spiervezelaantallen verdeeld naar type overbelasting zijn te zien in fig. 4. Rek overbelasting (20,95%) leverde een grotere toename in spiervezel aantal op dan inspanning (11,59%) en compensatoire hypertrofie (5,44%). Bovendien werden geen statistisch significante verschillen tussen de veranderingen in vezel aantal gevonden wanneer de gegevens werden verdeeld volgens het type van de controle (intra-dier = 15,20%, tussen dier = 13,90%;P = 0,82) of vezel rangschikking van de spier (parallel = 15.80%, pennate = 11,60%;P = 0,61).

Fig. 2.

Fig. 2.Procentuele toename van het aantal spiervezels naargelang de histologische (Histo; n = 15) of salpeterzuur digestie (n = 22) methode werd gebruikt. Procentuele verandering berekend als (behandeling – controle)/behandeling × 100.

Fig. 3.

Fig. 3.Procentuele toename van het aantal spiervezels naargelang het een vogelsoort (n = 20) of een zoogdiersoort (n = 17) betrof. Procentuele verandering berekend als (behandeling – controle)/behandeling × 100.

Fig. 4.Procentuele toename van het aantal spiervezels naargelang de mechanische overbelasting bestond uit stretch (n = 20), compensatoire hypertrofie (CH; n = 10), of lichaamsbeweging (n = 7). Veranderingspercentage berekend als (behandeling – controle)/behandeling × 100.

DISCUSSIE

Deze meta-analyse trachtte de omvang van de verandering in de spieren te kwantificeren (in het bijzonder het spiervezelaantal) als gevolg van mechanische overbelasting. In alle uitvoeringen en categorieën resulteerde mechanische overbelasting in een toename van spiermassa, spiervezeloppervlakte (hypertrofie) en spiervezelaantal (hyperplasie). Het is niet verrassend dat de toename in vezeloppervlak ongeveer twee keer zo groot was als de toename in vezelaantal. Het blijkt dat hyperplasie bij dieren het grootst is wanneer bepaalde vormen van mechanische overbelasting, met name rek, worden toegepast. De resultaten van dit onderzoek zijn vergelijkbaar met een recent overzichtsartikel dat concludeerde dat spiervezelhyperplasie1) consequent optreedt als gevolg van chronische rek, 2) zelden optreedt bij overbelasting in de vorm van compensatoire hypertrofie, en3) gemengde resultaten heeft opgeleverd wanneer overbelasting in de vorm van lichaamsbeweging wordt toegepast (8). Hoewel het vaststaat dat training door mechanische overbelasting leidt tot een groter vezeloppervlak (hypertrofie) en dus tot een toename van de spiermassa, is de bijdrage van een groter vezelaantal (hyperplasie) aan de toename van de spiermassa controversiëler geweest. Er bestaat nu echter kwantitatief bewijs voor het feit dat bepaalde vormen van overbelasting, met name rek, resulteren in een toename van het aantal spiervezels. Helaas valt het buiten het bestek van dit onderzoek om de processen (proliferatie van satellietcellen en longitudinale splitsing van vezels) die verantwoordelijk zijn voor dergelijke veranderingen te onderzoeken. De grotere veranderingen in het aantal spiervezels die bij vogels ten opzichte van zoogdieren werden gevonden, zijn wellicht niet zozeer het gevolg van de gebruikte soort, als wel van het feit dat rek de mechanische overbelasting was die bij alle vogelsoorten die in deze meta-analyse werden opgenomen, werd toegepast. Het feit dat de toename in vezelaantal ongeveer twee keer zo groot was wanneer histologische versus salpeterzuur digestie methoden werden gebruikt is consistent met eerder onderzoek (5, 6). Omdat elke vezel direct kan worden geteld, wordt de salpeterzuurdestructiemethode over het algemeen beschouwd als de nauwkeurigste methode om veranderingen in vezelaantal te beoordelen. Kleine vezels kunnen echter worden gemist wanneer deze methode wordt gebruikt (8).

Ondanks de wetenschap dat studies objectiever kunnen worden geëvalueerd door gebruik te maken van de meta-analytische versus de traditionele narratieve benadering, bestaan er nog steeds potentiële beperkingen. In het algemeen dicteert de aard zelf van de meta-analyse dat de meta-analyse zelf de beperkingen erft die in de literatuur bestaan. Een overzichtsartikel van Timson (29) leidde hem bijvoorbeeld tot de conclusie dat geen van de diermodellen (stretch, oefening, of compensatoire hypertrofie) die momenteel gebruikt worden om de door oefening veroorzaakte spiervergroting te onderzoeken, werkelijk onder alle omstandigheden de menselijke krachttrainingssituatie representeert. Bovendien zou het feit dat bij 11 van de 17 studies in wezen dezelfde auteurs betrokken waren, tot vertekende resultaten kunnen hebben geleid. Samenvattend suggereren de resultaten van deze studie dat bij verschillende diersoorten bepaalde vormen van mechanische overbelasting het aantal spiervezels doen toenemen.

De auteur dankt Dr. Russ Moore (Dept. of Kinesiology, University of Colorado, Boulder, CO), Dr. Ben Timson (Dept. of Biomedical Science, Southwest Missouri State University, Springfield, MO), en Dr. Zung Vu Tran (College of Health and Human Sciences, University of Northern Colorado, Greeley, CO) voor hun hulp bij de voorbereiding van dit manuscript.

  • 1 Alway S. E.Perpetuation of muscle fibers after removal of stretch in Japanese quail.Am. J. Physiol.260Cell Physiol. 291991C400C408
    Link | Google Scholar
  • 2 Alway S. E.Stretch induceert niet-uniforme isomyosine expressie in de kwartel anterior latissimus dorsi spier.Anat. Rec.237199317
    Crossref | Google Scholar
  • 3 Alway S. E.Force and contractile characteristics after stretch overload in quail anterior latissimus dorsi muscle.J. Appl. Physiol.771994135141
    Link | ISI | Google Scholar
  • 4 Alway S. E., Gonyea W. J., Davis M. E.Muscle fiber formation and fiber hypertrophy during the onset of stretchoverload.Am. J. Physiol.259Cell Physiol. 281990C92C102
    Link | Google Scholar
  • 5 Alway S. E., Winchester P. K., Davis M. E., Gonyea W. J.Regionalized adaptations and muscle fiber proliferation in stretch-induced enlargement.J. Appl. Physiol.661989771781
    Link | ISI | Google Scholar
  • 6 Antonio J., Gonyea W. J.Progressive stretch overload of skeletal muscle results in hypertrophy before hyperplasia.J. Appl. Physiol.75199312621271
    Link | ISI | Google Scholar
  • 7 Antonio J., Gonyea W. J.Role of muscle fiber hypertrophy and hyperplasia in intermittently stretched avian muscle.J. Appl. Physiol.74199318931898
    Link | ISI | Google Scholar
  • 8 Antonio J., Gonyea W. J.Skeletspiervezel hyperplasie.Med. Sci. Sports Exercise25199313331345
    Crossref | PubMed | ISI | Google Scholar
  • 9 Antonio J., Gonyea W. J.Muscle fiber splitting in stretch-enlarged avian muscle.Med. Sci. Sports Exercise261994937977
    Crossref | ISI | Google Scholar
  • 10 Barnett J. G., Holly R. G., Ashmore C. R.Stretch-induced growth in chicken wing muscles: biochemical and morphological characterization.Am. J. Physiol.239Cell Physiol. 81980C39C46
    Link | Google Scholar
  • 11 Chalmers G. R., Roy R. R., Edgerton V. R.Variation and limitations in fiber enzymatic and size responses in hypertrophied muscle.J. Appl. Physiol.731992631641
    Link | ISI | Google Scholar
  • 12 Cooper H. M., Hedges L. V.The Handbook of Research Synthesis.1994Russell Sage FoundationNew York
    Google Scholar
  • 13 Giddings C. J., Gonyea W. J.Morphological observations supporting muscle fiber hyperplasia following weight-lifting exercise in cats.Anat. Rec.2111985133141
    Crossref | PubMed | Google Scholar
  • 14 Glass G. V., McGaw B., Smith M. L.Meta-Analysis in Social Research.1981SageNewbury Park, CA
    Google Scholar
  • 15 Gollnick P. D., Parsons D., Reidy M., Moore R. L.Fiber number and size in overloaded chicken anterior latissimus dorsi muscle.J. Appl. Physiol.54198312921297
    Link | ISI | Google Scholar
  • 16 Gollnick P. D., Timson B. F., Moore R. L., Reidy M.Muscular enlargement and number of fibers in skeletspieren van ratten.J. Appl. Physiol.501981936943
    Link | ISI | Google Scholar
  • 17 Gonyea W. J.Role of exercise inducing increases in skeletal muscle fiber number.J. Appl. Physiol.481980421426
    Link | ISI | Google Scholar
  • 18 Gonyea W. J., Ericson G. C., Bonde-Peterson F.Skeletal muscle fiber splitting induced by weightlifting in cats.Acta Physiol. Scand.991977105109
    Crossref | PubMed | Google Scholar
  • 19 Gonyea W. J., Sale D. G., Gonyea F. B., Mikesky A.Exercise induced increases in muscle fiber number.Eur. J. Appl. Physiol. Occup. Physiol.551986137141
    Crossref | ISI | Google Scholar
  • 20 Green B., Hall J.Quantitative methods for literature review.Annu. Rev. Psychol.3519843753
    Crossref | ISI | Google Scholar
  • 21 Ho K. W., Roy R. R., Tweedle C. D., Heusner W. W., Huss W. D., Carrow R. E.Skeletspier vezelsplitsing met gewichtheffen oefening in ratten.Am. J. Anat.1571980433440
    Crossref | Google Scholar
  • 22 Holly R. G., Barnett J. G., Ashmore C. R., Taylor R. G., Mole P. A.Stretch-geïnduceerde groei in kippenvleugelspieren: een nieuw model van stretch-hypertrofie.Am. J. Physiol.238Cell Physiol. 71980C62C71
    Link | Google Scholar
  • 23 Kennedy J. M., Eisenberg B. R., Kamel S., Sweeney L. J., Zak R.Nascent muscle fibers appearance in overloaded chicken slow tonic muscle.Am. J. Anat.1811988203205
    Crossref | PubMed | Google Scholar
  • 24 McCormick K. M., Schultz E.Mechanisms of nascent fiber formation during avian skeletal muscle hypertrophy.Dev. Biol.1501992319334
    Crossref | PubMed | ISI | Google Scholar
  • 25 Mikesky A. E., Matthews W., Giddings C. J., Gonyea W. J.Changes in muscle fiber size and composition in response to heavy resistance exercise.Med. Sci. Sports Exercise23199110421049
    Crossref | ISI | Google Scholar
  • 26 Petitti D. B.Meta-Analysis, Decision Analysis, and Cost-Effectiveness Analysis: Methods for Quantitative Synthesis in Medicine.1994Oxford Univ. PressNew York
    Google Scholar
  • 27 Sola O. M., Christensen D. L., Martin A. W.Hypertrophy and hyperplasia of adult chicken anterior latissimus dorsi muscles following stretch with and without denervation.Exp. Neurol.41197376100
    Crossref | PubMed | ISI | Google Scholar
  • 28 Tamaki T., Uchiyama S., Nakano S.A weightlifting exercise model for inducing hypertrophy in the hindlimb muscles of rats.Med. Sci. Sports Exercise241992881881
    Crossref | PubMed | ISI | Google Scholar
  • 29 Timson B. F.Evaluation of animal models for the study of exercise-induced muscle enlargement.J. Appl. Physiol.69199019351945
    Link | ISI | Google Scholar
  • 30 Timson B. F., Bowlin B. K., Dudenhoeffer G. A., George J. B.Fiber number, area, and composition in a surgically overloaded muscle.J. Appl. Physiol.581985619624
    Link | ISI | Google Scholar
  • 31 Vaughan H. S., Goldspink G.Fibre number and fibre size in a surgically overloaded muscle.J. Anat.1291979293303
    ISI | Google Scholar
  • 32 Yamada, S., N. Buffinger, J. Dimario, and R. C. Stroham. Fibrinoblast growth factor is stored in fiber extracellular matrix and plays a role in regulating muscle hypertrophy.Med. Sci. Sports Exercise 21,Suppl. 5: S173-S180, 1989.
    Google Scholar
  • 33 Yarasheski K. E., Lemon P. W. R., Gilloteaux J.Effect of heavy-resistance exercise training on muscle fiber composition in young rats.J. Appl. Physiol.691990434437
    Link | ISI | Google Scholar