First Diagnosis of an Imported Human Myiasis Caused by Hypoderma sinense (Diptera: Oestridae), gediagnosticeerd bij een Europese reiziger die terugkeerde uit India

Abstract

Dit artikel meldt een geval van myiasis veroorzaakt door Hypoderma sinense bij een Europese man die terugkeerde van een reis door Noord-India. De patiënt vertoonde eosinofilie, systemische tekenen van ontsteking, en pijnlijke zwellingen in verschillende delen van het lichaam. De diagnose werd bevestigd door specifieke serologie en moleculaire identificatie van de parasiet.

Het geslacht Hypoderma (Diptera: Oestridae) omvat zeven soorten vliegen die, in het larvale stadium, inwendige myiasis kunnen veroorzaken. Bij gedomesticeerde en wilde herkauwers wordt de ziekte gekenmerkt door de aanwezigheid van onderhuidse kronkels in de dorsale en lumbale regio. 1 Humane gevallen van hypodermose zijn in verband gebracht met subcutane kruipende myiasis, 2 ophthalmomyiasis, 3 en meningitis, 4 hoewel de meest voorkomende symptomen huidallergieën zijn die gepaard gaan met eosinofilie. 5,6 In China is hypodermose een van de belangrijkste arthropodeninfecties bij runderen en yaks, vooral in de noordelijke regio’s van het land 7 waar de prevalentie kan oplopen tot 90% à 100%. In sommige gevallen kunnen er 400 larven in één enkel dier voorkomen. 8 De hoogst bekende prevalenties van humane hypodermose (0,4%-7%, bij boeren) zijn in dezelfde gebieden gemeld. 9 In verschillende Europese landen zijn behandelingen met injecteerbare of gietbare ivermectineformuleringen gebruikt voor de landelijke bestrijding van runderhypodermose (besproken door Boulard et al. 10 ), met als resultaat een vermindering van de infectieprevalentie tot slechts 0,5%. In het VK, Ierland en Denemarken is hypodermose bij runderen zelfs uitgeroeid. Bijgevolg is het aantal meldingen van menselijke besmetting door Hypoderma spp. sterk gedaald. 11 Het toenemende verkeer van mensen over de hele wereld, in het bijzonder van en naar ontwikkelingslanden, kan reizigers nu echter blootstellen aan deze “exotische” ziekteverwekkers.

Dit artikel meldt een geval van geïmporteerde menselijke hypodermose bij een Europese man die terugkeerde uit Noord-India. De patiënt vertoonde ernstige symptomen die klinisch leken op die van andere parasitosen, wat leidde tot aanvankelijke misdiagnoses van lymfatische filariasis, gnathostomiasis, en sparganosis. De chirurgische extractie van larven suggereerde de diagnose van een waarschijnlijke myiasis, hoewel de diagnose pas werd bevestigd met een anti-Hypoderma enzyme-linked immunosorbent assay (ELISA) test. Het oorzakelijk agens werd geïdentificeerd als Hypoderma sinense door moleculaire methoden.

Case Report

De patiënt was een 34-jarige Spaanse man die in augustus 2006 naar Ladakh, een bergachtig gebied in Noord-India, was gereisd als toeristengids. In het gebied worden geiten en yaks gehouden. In oktober 2006 begon de patiënt ongemak en buikpijn te bemerken. Een maand later begon hij last te krijgen van pijnlijke ontstekingen in de rechter lies en testiculaire regio. De patiënt werd aanvankelijk behandeld in een ziekenhuis in Madrid, waar hij werd onderworpen aan echografisch onderzoek, computertomografie (CT) en beeldvorming met magnetische resonantie (MRI). Deze toonden ontsteking van de rechter zaadstreng plus iliacale en inguinale adenopathie. De patiënt vertoonde ook opvallende eosinofilie (5.100 eosinofielen/µL, 31,2%). Dag en nacht bloed microfilariae niveau tests gaven negatieve resultaten, zoals uitgevoerd door filaria-specifieke polymerase kettingreactie (PCR), tests voor fecale en urinaire parasieten, en parasitaire (filariasis, trichinellosis, toxocariasis, anisakiasis, strongyloidosis), bacteriële (brucellosis, salmonellosis, tuberculine, urinaire mycobacterium), en virale serologische tests. Ondanks de laboratoriumresultaten werd lymfatische filariasis vermoed, en de patiënt werd behandeld met albendazol (een eenmalige dosis van 400 mg) en diethylcarbamazine (6 mg/kg/d/15 d) plus prednison (60 mg/d/5 d). Na het begin van de prednisonbehandeling daalde het aantal eosinofielen aanzienlijk tot 100/µL (0,4%), om vervolgens weer te stijgen tot 2.590/µL (21,1%) toen de behandeling werd gestaakt.

In januari 2007 werd de patiënt verwezen naar het Hospital Carlos III, Madrid, tegen die tijd met een gezwollen linker dijbeen. Bij de anamnese vertelde hij dat hij tijdens zijn zomerreis op verschillende plaatsen licht pijnlijke, voorbijgaande (gedurende 2-7 dagen), erythemateuze cutane zwellingen had opgemerkt. Bij onderzoek werden zwellingen vastgesteld in de rechter zaadstreng, in het bovenste derde deel van de linker dij, en in de linker flank (Figuur 1). De patiënt had nooit last van koorts. Op het moment van de raadpleging was de prednisonbehandeling gedurende 2 weken gestaakt, en het eosinofielenaantal had 7.000/µL (41%) bereikt. Er werden directe (d.w.z. bloedspiegels van microfilariae en fecale parasieten), serologische (d.w.z. anisakiasis, filariasis, schistosomiasis, trichinellosis, toxocariasis, fasciolasis, echinoccocosis, en gnathostomiasis), en parasitologische tests uitgevoerd. Voor de laatste van deze tests werd het monster opgestuurd naar het Gnathostomiasis International Reference Centre in Thailand. Omdat gnathostomiasis werd vermoed, werd de patiënt opgenomen in het ziekenhuis en behandeld met albendazol (400 mg/12 h/3 wk). Om maskering van eosinofilie te voorkomen, werden geen corticoïden toegediend. De patiënt werd geïnformeerd dat door de ontwormingsbehandeling parasieten naar het lichaamsoppervlak zouden kunnen worden gemobiliseerd, waardoor ze chirurgisch zouden kunnen worden verwijderd en geïdentificeerd, zodat een geschikte behandelingskuur zou kunnen worden bepaald. Vijf dagen na de behandeling werden de cutane zwellingen van de patiënt extreem pijnlijk en verschenen er twee nodulaire laesies, een in de bilstreek en een andere op de rug. Bij echoscopie werd in elke zwelling een wormachtige parasiet ontdekt. Deze twee witachtige, ovaalvormige parasieten (10 × 3 mm en 6 × 2 mm, respectievelijk) werden operatief verwijderd. Morfologische analyse van een fragment van een van de parasieten suggereerde dat het een vliegenlarve zou kunnen zijn (figuur 1). Het andere monster werd onderworpen aan histologisch onderzoek, maar dit leverde geen bruikbare resultaten op. Vijf dagen na het begin van de albendazolbehandeling bereikte het aantal eosinofielen 29.800/µL (78%), wat samenviel met het begin van extreme pijn door de cutane zwellingen. Aan het einde van de albendazolbehandeling was het aantal eosinofielen gedaald tot 18.897/µL (67%). Ivermectine behandeling (12 mg/d/2 d) werd daarom toegediend, beginnend op 8 februari 2007. De eosinofielenaantallen daalden tot 2.900/µL (30%), en de patiënt bleef enkele dagen asymptomatisch, waarna opnieuw een pijnlijke zwelling verscheen aan zijn rechterbeen en de eosinofielenaantallen stegen tot 3.100/µL (34%). De behandeling met ivermectine werd herhaald op 3 maart 2007, en enkele dagen later was het aantal eosinofielen gedaald tot 1.600/µL (20,6%). In de tussentijd werd een negatieve serologie voor Gnathostoma bevestigd. Vijf dagen na de tweede behandeling met ivermectine verschenen op verschillende plaatsen van het lichaam opnieuw zeer pijnlijke cutane zwellingen die de patiënt belemmerden bij het uitvoeren van zijn normale routine. Daarom werd besloten tot een empirische behandeling van een mogelijke sparganose, gebaseerd op soortgelijke klinische gevallen die in de literatuur zijn beschreven. 12 De behandeling met praziquantel begon op 22 maart 2007 in een dosis van 75 mg/kg/dag/3 dagen, maar er werden geen significante klinische veranderingen gezien, noch werd het aantal eosinofielen verminderd. Enkele dagen na aanvang van deze behandeling werd een negatief serologisch resultaat voor sparganose ontvangen. Aangezien de patiënt bleef lijden aan ernstige pijnlijke cutane zwellingen en hypereosinofilie, werd een derde ronde van ivermectine (12 mg/d/3 d) toegediend. Na deze laatste behandeling werd de patiënte snel asymptomatisch. Er traden geen cutane zwellingen meer op en het aantal eosinofielen normaliseerde snel. Tot op heden, 2 jaar later, is de patiënt asymptomatisch gebleven.

Figuur 1

Zicht op een zwelling in de linkerflank (heup) van de patiënt.

Figuur 1

Zicht op een zwelling in de linkerflank (heup) van de patiënt.

Detectie van Anti-Hypoderma spp. Igg Antilichamen

Omdat noch de meervoudige serologische noch de microscopische tests afdoende waren, en omdat de morfologische analyse van het larvale fragment myiasis suggereerde (Figuur 2), werden immunodiagnostische tests voor hypodermose uitgevoerd met retrospectieve en opsporende sera van de patiënt. Drie opeenvolgende serummonsters werden opgestuurd naar het laboratorium van de Veterinaire School van Lugo. Anti-Hypoderma antilichamen werden gezocht door indirecte ELISA met gebruikmaking van een ruw extract verkregen van de eerste instars van Hypoderma lineatum, zoals beschreven door Panadero et al. 13 Verschillende verdunningen van het antigeen, sera, en immunoconjugaat werden getest volgens een eerder beschreven protocol. 14 De specificiteit van de procedure werd beoordeeld door het testen van drie humane sera die positief waren voor Gnathostoma. Er werden hoge titers anti-Hypoderma antilichamen gedetecteerd tijdens het ziekteverloop (OD 4,359 op 24 november 2006), op 3 maanden post-infectie (p.i.) (op 24 november 2006), en na de behandeling (OD 3,977 op 7 maanden p.i. en 4,044 op 15 maanden p.i.). Deze hoge niveaus van antilichamen tegen H lineatum antigenen bevestigden de diagnose van een besmetting met oestrid larven.

Figuur 2

Microscopisch beeld van het voorste deel (eerste segment) van een larvale fragment geëxtraheerd uit een reiziger die terugkeerde uit India en geïdentificeerd als Hypoderma sinense door polymerase kettingreactie (PCR). (a) Algemeen beeld; (b) detail van de oppervlakkige denticula.

Figuur 2

Microscopisch beeld van het voorste deel (eerste segment) van een larvenfragment afkomstig van een reiziger die terugkeerde uit India en dat aan de hand van een polymerasekettingreactie (PCR) is geïdentificeerd als Hypoderma sinense. (a) Algemeen beeld; (b) detail van de oppervlakkige denticula.

Parasiet Moleculaire Identificatie

Genomisch DNA werd uit het weefsel van de larveparasiet geëxtraheerd met de Quantum Prep AquaPure Genomic DNA Kit (BioRad, Hercules, CA, USA). De hypervariabele sequentie van het cytochroom oxidase I (cox1) gen dat codeert voor de regio van de externe lus 4 (E4) tot de carboxy-terminal (COOH) van het eiwit (688 bp) werd geamplificeerd door PCR zoals eerder beschreven. 15 De PCR-producten werden gedetecteerd op 1,6% agarose-Tris-acetaat-EDTA (TAE) gel, gezuiverd met Ultrafree-DA kolommen (Amicon, Billerica, MA, USA), en vervolgens direct gesequeneerd in een ABI-PRISM 377 sequencer met behulp van de Taq DyeDeoxyTerminator Cycle Sequencing Kit (Applied Biosystems, Foster City, CA, USA). De mitochondriale fragmenten werden in beide richtingen gesequeneerd. De sequenties werden uitgelijnd met behulp van het ClustalX-programma en op het oog onderzocht. Paarsgewijze vergelijking van de verkregen sequenties toonde aan dat ze identiek zijn aan de H sinense cox1 sequentie die beschikbaar is in de GenBank™ database (Accessienummer: AY350769).

Discussie

Dit is het eerste verslag van de diagnose van een menselijke besmetting veroorzaakt door H sinense larven in Europa, bij een patiënt die terugkeerde uit India. Het is zeer waarschijnlijk dat de besmetting het gevolg was van contact met besmette runderen of yaks in de regio – die endemisch is voor hypodermose – waar de patiënt naar toe gereisd was. Menselijke gevallen van myiasis kunnen zich voordoen wanneer pas uitgekomen larven op de vacht van besmette dieren in contact komen met de handen of blote armen. 2

Op grond van de klinische verschijnselen van de patiënt in het beginstadium van de besmetting, en rekening houdend met de resultaten van de verschillende diagnostische tests, werd in eerste instantie een vermoedelijke diagnose van gnathostomiasis gesteld, gevolgd door een van sparganose. Aangezien deze ziekten in Spanje zeer zeldzaam zijn, waren serologische tests niet onmiddellijk beschikbaar, maar werden empirische behandelingen toegediend. De morfologische kenmerken van het fragment van een chirurgisch geëxtraheerde larve deden vermoeden dat het ging om een besmetting met Hypoderma spp. De identificatie van de verschillende soorten Hypoderma berust op onderzoek van de morfologische kenmerken van de larven, 16,17 maar de geringe grootte van het fragment verhinderde een volledige identificatie. De aanwezigheid van hoge anti-H lineatum antilichaamtiters in het serum van de patiënt (gedetecteerd door ELISA op verschillende tijdstippen) was echter indicatief voor aantasting door Hypoderma larven, wat het eerdere morfologische vermoeden van myiasis ondersteunde. De beoordeling van kruisreactiviteit met antigenen van andere leden van de Hypodermatinae-subfamilie, d.w.z. Hypoderma bovis, Hypoderma tarandi, Hypoderma diana, en Przhevalskiana silenus (zie Monfray en Boulard 18 ; Boulard et al. 19 ) is nuttig bij het uitvoeren van ELISA bereid met H lineatum antigenen, ook al zijn ze misschien niet endemisch in het land van herkomst van de patiënt.

Herhaalde behandeling met ivermectine leek effectief te zijn omdat de patiënt snel asymptomatisch werd en het aantal eosinofielen normaliseerde. Ivermectine is effectief bij de behandeling van verschillende myiassen, en het is een goed alternatief wanneer chirurgische verwijdering niet haalbaar is. 20 Dit is belangrijk omdat Hypoderma larven kunnen migreren binnen het lichaam om het centrale zenuwstelsel te betrekken 21 of, wat vaker voorkomt, naar de ogen, waar ze ophthalmomyiasis veroorzaken. 22 In ons geval werden twee parasietlarven operatief verwijderd. Gezien het feit dat de zwellingen geen ademgat hadden en de grootte van de larven, werd de diagnose eerste instars vlieg (LI), klaar om te vervellen naar tweede instars (LII) gesteld. Bovendien verschenen er na de eerste en tweede ronde behandeling met ivermectine nieuwe pijnlijke zwellingen, die waarschijnlijk te wijten waren aan andere niet-gedetecteerde parasieten, en pas na de derde ronde ivermectine werd de patiënt asymptomatisch. Hoewel gevallen van menselijke myiasis in Europa ongebruikelijk zijn, moeten artsen die immigranten en reizigers onderzoeken die terugkeren uit endemische gebieden zoals Ladakh, rekening houden met deze ziekte als de symptomen erop wijzen. Hoewel serologische analyse nuttig is voor de diagnose van myiasis-veroorzakende Hypoderminae larven bij reizigers die niet eerder blootgesteld zijn geweest aan larvale infestatie, is moleculaire identificatie belangrijk. In dit werk bevestigde de sequentiebepaling van een gedeeltelijke mitochondriale cox1-gensequentie dat H sinense het oorzakelijke agens was.

Er zijn eerder gevallen van besmetting van de mens door Hypoderma spp. gerapporteerd, waarbij H bovis en H lineatum of H tarandi het vaakst als verwekker werden geïdentificeerd. 2,22 Meldingen van menselijke myiasis geassocieerd met H diana of Hypoderma actaeon zijn uitzonderlijk. 23,H sinense (Pleske 1926 24 ), is lang beschouwd als synoniem met H lineatum. 25-27 Onlangs werd met moleculaire en morfologische methoden aangetoond dat H sinense een volwaardige soort is die runderen en jaks in China infecteert. 28 De endogene levenscyclus is ook beschreven. 29 Dit is echter het eerste verslag van H sinense als veroorzaker van menselijke hypodermose. Niettemin lijkt het, gezien de moeilijkheid om een juiste diagnose van het onderhavige geval te stellen en de schaarste aan literatuur, mogelijk dat de diagnose in eerdere soortgelijke gevallen gemakkelijk gemist is. In tegenstelling tot andere myiasis veroorzakende larven (b.v. Gasterophilus spp.) kan Hypoderma spp. zijn larvale ontwikkeling (hoewel zonder de volgroeide derde instars te bereiken) in menselijke gastheren simuleren, vaak met ernstige gevolgen. Migratie via de slokdarm 29 kan de oorzaak zijn geweest van het ongemak en de buikpijn die de patiënt in dit verslag aanvankelijk beschreef.

Menselijke gevallen veroorzaakt door Hypoderma-soorten vertonen vaak een seizoensgebonden verspreiding die verband houdt met contact met vee in de voorafgaande herfst of zomer. Miller et al. 30 noemden drie klinische kenmerken om te helpen bij de diagnose van Hypoderma spp. infestatie bij mensen: (1) seizoensgebonden voorkomen, (2) voorbijgaande migrerende gebieden van ontsteking, en (3) hoge eosinofilie. Serologische methoden zijn nuttig bij de diagnose van geïmporteerde gevallen van myiasis bij de mens bij reizigers die terugkeren uit endemische gebieden. Niettemin is bevestiging vereist door morfologisch onderzoek van teruggevonden larven en hun moleculaire identificatie.

De auteurs danken Professor Dr Luis Zapatero van de Universidad Complutense de Madrid voor zijn onschatbare hulp bij de morfologische karakterisering van het geëxtraheerde parasietfragment. Dank gaat ook uit naar het Gnathostomiasis International Reference Centre of Thailand (Universiteit van Mahidol, Bangkok) voor het uitvoeren van de Gnathostoma serologische analyse. Dit werk werd ondersteund door het Spaanse Ministerie van Wetenschap en Innovatie en het Instituto de Salud Carlos III binnen het Netwerk voor Onderzoek naar Tropische Ziekten (RICET RD06/0021/0019).

Belangenverklaring

De auteurs verklaren dat zij geen belangenconflicten te melden hebben.

1

Hall
M

Wall
R.

Myiasis van mensen en huisdieren.
Adv Parasitol
1995

;

35

:

257

2

Anderson
JR.

Oestrid myiasis van de mens.

In:

Colwell
DD

,

Hall
MJR.

Scholl
PJ

, eds.

De oestrid vliegen. Biology, host-parasite relationships, impact and management.

Oxford, UK:

CABI Publishing

,

2006

:

3

Lagacé-Wiens
PR

Dookeran
R

Skinner
S

, et al.

Human ophthalmomyiasis interna caused by Hypoderma tarandi, Northern Canada.
Emerg Infect Dis
2008

;

14

:

64

Review.

4

Danjou
R

Badinand
P

Madelpech
S

, et al.

Eosinofiele meningitis: een nieuw geval van hypodermose door Hypoderma lineatum.
Acta Trop
1975

;

32

:

389

5

Boulard
C

Petithory
J.

Serologische diagnose van menselijke hypodermose: een voorlopig verslag.
Vet Parasitol
1977

;

3

:

259

6

Navajas
A

Cardenal
I

Piñan
MA

, et al.

Hypereosinophilia als gevolg van myiasis.
Acta Haematol
1998

;

99

:

27

7

Guan
G

Luo
J

Ma
M

, et al.

Sero-epidemiologische surveillance van hypodermose bij yaks en runderen in Noord-China door middel van ELISA.
Vet Parasitol
2005

;

129

:

133

8

Yin
H

Ma
M

Yuan
G

, et al.

Hypodermose in China.
J Anim Vet Adv
2003

;

2

:

179

9

Zhang
X

Li
DC.

Zoonosis.

Vol. 3. Beijing:

Bluesky Press

,

1993

.

10

Boulard
C

Alvinerie
M

Argenté
G

, et al.

Een succesvol, duurzaam en goedkoop bestrijdingsprogramma voor hypodermose bij runderen in Frankrijk.
Vet Parasitol
2008

;

158

:

1

Review.

11

Otranto
D

Colwell
DD.

Biodiversiteit en uitroeiing versus bestrijding van oestrid die myiasis veroorzaakt in mediterraan gebied.
Parasiet
2008

;

15

:

257

12

Ishii
H

Mukae
H

Inoue
Y

, et al.

Een zeldzaam geval van eosinofiele pleuritis als gevolg van sparganose.
Intern Med
2001

;

40

:

783

13

Panadero
R

Dacal
V

López
C

, et al.

Immunomodulerend effect van Hypoderma lineatum antigenen: in vitro effect op de proliferatie van runderlymfocyten en de productie van cytokinen.
Parasite Immunol
2009

;

31

:

72

14

Panadero
R

López
C

Mezo
M

, et al.

Effect van vroege behandeling met ivermectine en doramectine op de dynamiek van de antilichaamrespons bij runderen die op natuurlijke wijze zijn besmet met Hypoderma lineatum en H bovis.
Vet Parasitol
1997

;

73

:

325

15

Otranto
D

Traversa
D

Guida
B

, et al.

Moleculaire karakterisering van het mitochondriale cytochroom oxidase I gen van Oestridae soorten die obligate myiasis veroorzaken.
Med Vet Entomol
2003

;

17

:

307

16

Colwell
DD

Martínez-Moreno
FJ

Martínez-Moreno
A

, et al.

Comparatieve rasterelektronenmicroscopie van derde-inster Hypoderma spp. (Diptera: Oestridae).
Med Vet Entomol
1998

;

12

:

181

17

Li
W

Nasu
T

Ma
Y

, et al.

Scanelektronenmicroscopische studie van derde-inster warrels bij yak in China.
Vet Parasitol
2004

;

121

:

167

18

Monfray
K

Boulard
C.

Preliminaire evaluatie van vier immunologische tests voor de vroege diagnose van Hypoderma tarandi die hypodermose bij rendieren veroorzaakt.
Med Vet Entomol
1990

;

4

:

297

19

Boulard
C

Villejoubert
C

Moiré
N.

Cross-reactive, stadium-specifieke antigenen in de Oestridae familie.
Vet Res
1996

;

27

:

535

20

Bolognia
JL

Jorizzo
JL

Rapini
R.

Cutane myiasis.

In:

Dermatology.

Vol. 1. 2nd Ed.St Louis, MO:

Mosby Elsevier

,

2008

:

1300

21

Semenov
PV.

Een geval van penetratie van Hypoderma lineatum de Villers larve in de menselijke hersenen.
Med Parazitol
1969

;

38

:

612

22

Lagacé-Wiens
PR

Dookeran
R

Skinner
S

, et al.

Humane ophthalmomyiasis intern veroorzaakt door Hypoderma tarandi, Noord-Canada.
Emerg Infect Dis
2008

;

14

:

64

23

Fidler
AH.

Migrierende dermale Myiasis durch Hypoderma diana.
Mitt Öst Ges TropenMed Parasitol
1987

;

9

:

111

24

Pleske
T.

Revue des espèces paléarctiques des Oestridae et catalogue raisonné de leur collection au Musée zoologique de l’Académie des Sciences.
Ann Mus Zool Leningr
1926

;

24

:

214

25

Otranto
D

Traversa
D

Colwell
DD

, et al.

Moleculair en morfologisch bewijs voor het bestaan van een nieuwe soort hypoderma (Diptera: Oestridae) die runderen en yaks in China aantast.
Parassitologia
2004

;

46

:

26

Otranto
D

Colwell
DD

Pape
T.

Hypoderma sinense: het oplossen van een eeuwenoud enigma.
Med Vet Entomol
2005

;

19

:

315

27

Otranto
D

Colwell
DD.

Hypoderma sinense: een betwiste kwestie.
Vet Parasitol
2005

;

128

:

353

28

Otranto
D

Traversa
D

Colwell
DD

, et al.

Een derde soort Hypoderma (Diptera: Oestridae) die runderen en yaks in China aantast: moleculair en morfologisch bewijs.
J Parasitol
2004

;

90

:

958

29

Otranto
D

Paradies
P

Testini
G

, et al.

Eerste beschrijving van de endogene levenscyclus van Hypoderma sinense die yaks en runderen in China aantast.
Med Vet Entomol
2006

;

20

:

325

30

Miller
MJ

Lockhart
JA.

Hypodermale myiasis veroorzaakt door larven van de ossenzwam (Hypoderma bovis).
Can Med Assoc J
1950

;

62

:

592

Author notes

Dit artikel is gepresenteerd op de bijeenkomst: XI Congreso Iberico De Parasitología dat werd gehouden in Lisboa, Portugal, van 15 tot 18 september 2009.