A reappraisal of vascular anatomy of the parathyroid gland based on fluorescence techniques

november 21, 2021
| Geen reacties

Vascular anatomy of the parathyroid glands (PGs) and its importance in neck endocrine surgery

Kennis van de anatomische positie en vasculaire toevoer van de PGs is essentieel om hypoparathyreoïdie na schildklierchirurgie te voorkomen (1,2). Tijdelijke hypoparathyreoïdie met hypocalcemie als gevolg is de meest voorkomende complicatie na totale thyroïdectomie en komt voor bij tot 30% van de patiënten die totale thyroïdectomie ondergaan (3,4). De incidentie hangt af van de technische moeilijkheidsgraad van de ingreep en de expertise van de chirurg. Permanente hypocalciëmie, gedefinieerd als hypocalciëmie gedurende meer dan 6 maanden na thyroïdectomie, wordt gemeld bij 1-10% van de patiënten (5,6). Het verminderen van het percentage hypoparathyroïdie is essentieel voor het verbeteren van de levenskwaliteit, omdat postoperatieve hypocalcemie kan leiden tot langdurige ziekenhuisopname en meerdere kliniekbezoeken, neuromusculaire symptomen, de noodzaak van levenslange calcium- en vitamine D-suppletie, en complicaties op lange termijn, zoals cerebrale, vasculaire, oculaire en renale schade (7-11).

In een studie van 100 kadaver schildklieren door Delattre et al. (12), werden 38,2% van de parathyroïde voedingsvaten beschouwd als een risico op schade door dissectie tijdens standaard thyroïdectomie. Bovendien liepen alle vier de PG’s risico bij 5% van de kadavers, waarbij de superieure klieren een verhoogd risico liepen, omdat zij gewoonlijk een korter voedingsvat hebben en strak gepositioneerd zijn aan de posterieure zijde van de bovenste schildklierpool. Kennis over de oorsprong en het verloop van de arteriële toevoer is dus van het grootste belang. De auteurs vonden een enkel bloedvat voor de PGs in 80% van de gevallen. In het algemeen kregen zowel de superieure als de inferieure PG hun bloedtoevoer van de inferieure schildklierslagader (ITA): de superieure PG kregen bloedtoevoer van de ITA in 77% van de gevallen, van de superieure schildklierslagader (STA) in 15%, en van anastomoses tussen de twee slagaders, die posterieur naar de schildklier lopen in 8%. De inferieure PG’s werden in 90,3% van de gevallen door de ITA gevoed, en in 5% door de STA. De auteurs vonden een afwezige ITA in 4,5% van de gevallen; in dergelijke gevallen loopt een anterieur lopend bloedvat van de STA een bijzonder risico tijdens de lobectomie (Figuur 1A,B). Deze bevindingen benadrukken het belang van het beschouwen van de vasculaire toevoer als een onderling verbonden netwerk (lus van anastomosen) van vaten, die mogelijk dicht langs het schildklierparenchym lopen en vaak korte takken hebben die aansluiten op het schildklierparenchym of dit doorkruisen. Dergelijke gevallen lopen risico op devascularisatie, zelfs wanneer een lange voedende pedikel aanwezig is (Figuur 2A,B).

Figuur 1 Kadaverdissectie van een geval met afwezigheid van de inferieure schildklierslagader. (A) Afwezigheid van de inferieure schildklierslagader met de inferieure bijschildklier die zijn bloedtoevoer ontvangt van een tak van de superieure schildklierslagader, die zich anterieur aan de schildklier splitst (linkerzijde); (B) tekening overeenkomend met figuur 1A, die de anterieure positie van deze slagadertak toont. Met toestemming van Delattre et al. (12). A, slagader; T, schildklier; R, nervus laryngealis recurrent; V, ader.

Figuur 2 Kadaverdissectie van een geval met een lange vasculaire bijschildklier pedikel. (A) Een inferieure bijschildklier met een lange pedikel (25 mm). Deze situatie is in gevaar tijdens de lobectomie door de aanwezigheid van twee zeer korte takken (2 en 3 mm) die vastzitten en de schildklier binnendringen (linkerzijde); (B) tekening overeenkomend met Figuur 2A, die een risico van bloedvoorziening van de bijschildklier toont ondanks een lange pedikel. Met toestemming van Delattre et al. (12). A, slagader; R, recurrente laryngeale zenuw; V, ader.

Daarnaast meldden Delattre et al. (12) dat zij in staat waren om een groter aantal PG’s te lokaliseren (ten minste alle 4 PG’s) tijdens hun laatste 40 gevallen van micro-dissectie, wat suggereert dat de ervaring van de chirurg een belangrijke rol zou kunnen spelen bij PG-lokalisatie en -behoud. Bovendien concludeerden de auteurs dat de positie van de bijschildklierslagader ten opzichte van het schildklierparenchym de belangrijkste factor is bij het overwegen van het risico van devascularisatie tijdens lobectomie, eerder dan de lengte van de slagader. Aangezien deze slagaders eindvaten zijn, zijn systematische identificatie, nauwkeurige chirurgische dissectie en microligatuur essentieel om de frequentie van iatrogene hypoparathyreoïdie te verminderen (12), een risico dat voor het eerst werd beschreven door Halsted et al. in 1907 (13). Deze resultaten geven een anatomische verklaring voor de consistente 1-10% van definitieve hypoparathyroïdie gerapporteerd in de meeste register-gebaseerde of multicenter studies (5,14).

Hypocalcemie na totale thyroïdectomie kan het gevolg zijn van intra-operatieve schade aan de PG’s als gevolg van trauma, onbedoelde verwijdering, of devascularisatie. De omvang van de schade aan de PG’s is moeilijk intraoperatief te voorspellen. Het wordt algemeen aangenomen dat voldoende parathyroïdhormoon (PTH) geproduceerd kan worden door de helft van een normale PG (6). Om postoperatieve hypocalcemie te voorkomen, kan bijschildklier auto-transplantatie worden uitgevoerd; de resultaten zijn echter inconsistent, waardoor controverse is ontstaan (15-17). Daarom zijn capsulaire dissectie technieken en behoud van de omliggende vasculatuur voorgesteld en gebruikt, in een poging om onbedoelde parathyroïdectomie of de verstoring van de bijschildklier vasculatuur te voorkomen (18-20). Verschillende studies hebben een vermindering van voorbijgaande en permanente hypoparathyroïdie aangetoond na het aannemen van vasculaire-preservatietechnieken en classificatiesystemen die dissectie, resectie en beslissingen betreffende auto-transplantatie begeleiden (19,21).

Preservatie van de PG’s kan een uitdaging zijn, omdat normale postoperatieve parathyroïde functie niet gegarandeerd is, zelfs wanneer de PG’s tijdens de operatie goed geconserveerd worden verondersteld te zijn. Een studie van Lang et al. (22) onderzocht 103 patiënten die een totale thyroïdectomie ondergingen met identificatie van alle 4 PG’s en een visuele analyse van de PG’s. De auteurs meldden dat het hebben van meer dan 3 verkleurde PG’s een onafhankelijke risicofactor was voor voorbijgaande hypoparathyreoïdie. Echter, 12,5% van de patiënten met 4 normaal gekleurde PG’s, waarvan werd aangenomen dat ze volledig functioneerden, vertoonden hypoparathyreoïdie. De auteurs concludeerden dat PG verkleuring geassocieerd is met voorbijgaande hypoparathyreoïdie, en dat normaal gekleurde PG’s met veronderstelde adequate bloedtoevoer niet noodzakelijk een functionele klier impliceren (22). De auteurs benadrukten ook de behoefte aan individuele real-time intraoperatieve methoden om de levensvatbaarheid van PG’s te beoordelen.

Angiografie met indocyaninegroen (ICG) kan worden gebruikt als aanvullende techniek om te helpen bij het identificeren van de vasculaire bloedtoevoer van de PG’s die risico lopen op schade tijdens schildklierdissectie en om te helpen bij de voorspelling van de functionaliteit van de geïdentificeerde PG’s.

Fluorescentietechnieken met ICG in halschirurgie

Nauwkeurige voorspelling van hypocalciëmie na schildklierverwijdering zou kunnen leiden tot een wijziging van chirurgische strategieën. Er is echter behoefte aan betrouwbare instrumenten die nauwkeurig kunnen voorspellen of een patiënt hypocalciëmie zal ontwikkelen (5,23,24). De huidige technieken om de functie van de bijschildklier te evalueren zijn gebaseerd op metingen van calcium (25,26) en PTH (6,27-31) op verschillende tijdstippen tijdens of na de thyroïdectomie. Sommige studies hebben gesuggereerd dat vroege (enkele minuten tot 12 uur na schildklierresectie) PTH-metingen betrouwbaar de afwezigheid van hypoparathyreoïdie voorspellen, met een positieve voorspellende waarde tot 97% (6,27,28). Deze bevinding is echter door andere auteurs in twijfel getrokken (32,33). In tegenstelling tot ICG-angiografie, dat onmiddellijke resultaten oplevert, zijn metingen van calcium- en PTH-niveaus gewoonlijk niet in staat om de intra-operatieve besluitvorming te sturen, aangezien het lang duurt voor de resultaten beschikbaar zijn. Sommige auteurs hebben echter voorgesteld om snelle PTH-metingen te gebruiken om insufficiëntie van de bijschildklier aan te tonen, met resultaten die chirurgen vervolgens kunnen helpen bij het beslissen of ze een PG auto-transplanteren (29,34).

ICG is een in water oplosbare molecule ter grootte van 775 Da met een maximaal absorptiespectrum van 805 nm en een re-emissie bij 835 nm wanneer hij wordt geëxciteerd door een licht/laser met een golflengte in het nabij-infraroodspectrum (NIR). Na injectie wordt ICG volledig en permanent gefixeerd aan plasmatische eiwitten in de bloedbaan, en circuleert het alleen in het intravasculaire compartiment. Het heeft een halfwaardetijd van 3,4±0,7 minuten, en wordt vrijwel uitsluitend door de leverparenchymcellen uit het plasma opgenomen, alvorens volledig in de gal te worden uitgescheiden. Jodiumallergie is een contra-indicatie voor de toediening van ICG, aangezien jodium in de moleculaire structuur aanwezig is. Uit de grootste studie die tot op heden is verricht, is gebleken dat allergische reacties voorkomen bij 1/80.000 patiënten die ICG krijgen toegediend (35).

In eerste instantie werd ICG in de oogheelkunde gebruikt voor de opsporing van maculadegeneratie (36). Vervolgens is ICG-angiografie gebruikt voor het identificeren van sentinel lymfeklieren (37), het bepalen van de omvang van oncologische resecties (38) en het bestuderen van de leverfunctie (39). Recente studies hebben ook het nut ervan aangetoond bij de evaluatie van de vasculaire bloedstroom van intestinale anastomosen (40) en reconstructies van weefselflappen (41).

In ons centrum wordt ICG voor schildklier- of bijschildklierchirurgie bereid volgens de protocollen die worden gebruikt voor abdominale chirurgie (38). Kort gezegd wordt 25 mg ICG gemengd met 10 ml steriel water (concentratie, 2,5 mg/mL), en 3,5 ml wordt intraveneus geïnjecteerd tijdens de procedure door het anesthesieteam. De injectie kan worden herhaald tot een maximale dosis van 5 mg/kg per dag is bereikt. De katheter wordt na elke injectie doorgeblazen voor een snelle beeldvorming. Na ongeveer 1-2 minuten worden beelden verkregen met behulp van een laparoscopische NIR PinPoint® camera (Novadaq, Ontario, Canada).

Een voordeel van het gebruik van ICG-technologie is dat de anatomie van de voedende vaten naar de PG’s kan worden geanalyseerd voorafgaand aan het uitvoeren van een schildklierlobectomie, waardoor het behoud van de vaatlussen die de PG’s voeden mogelijk wordt (figuren 3,4). De video toont een geval van thyreoïdectomie voor een kwaadaardige ziekte. Na ICG-angiografie en de visualisatie van de voedende vaatlus die aan de schildklier vastzit, werd een precieze capsulaire dissectie uitgevoerd en werd een klein schildklierrestantje achtergelaten om de vaatlus niet te beschadigen en zo de PG te behouden.

Figuur 3 Een 61-jarige vrouw die een totale thyreoïdectomie onderging voor een multinodulair struma. (A) De inferieure bijschildklier aan de linkerkant (aan de punt van het instrument), met teruggetrokken schildklierkwab voor verwijdering; (B) zwart-wit nabij infraroodbeelden na ICG-injectie van dezelfde klier, waarop de vasculaire bloedtoevoerlus met inferieure en superieure takken (wit, goed doorbloed) te zien is. De geplande chirurgische resectie voor het behoud van deze lus anastomosen waargenomen op ICG is gemarkeerd met een rode stippellijn; (C) dezelfde inferieure bijschildklier na verwijdering van de linker schildklierkwab (PG op de punt van het instrument); (D) zwart en wit nabij infra-rood beelden van dezelfde klier na de tweede ICG injectie, het aantonen van de bewaard gebleven vasculaire bloedtoevoer (witte pijl) en een goed doorbloed PG (scoorde ICG = 2). ICG, indocyanine groen; PG, bijschildklieren.

Figuur 4 Een 56-jarige vrouw onderging een totale thyreoïdectomie voor papillaire schildklierkanker, pT1b N1 (42). Op de video is te zien dat een linker superieure bijschildklier (cirkel) wordt behouden, voor en na de linker lobectomie. Op ICG-beelden die vóór de lobectomie zijn gemaakt, is in het eerste deel de voedingsvatlus te zien die afkomstig is van de inferieure schildklierslagader. Het tweede deel na lobectomie links toont de linker bijschildklier (cirkel) nadat een klein schildklierrestant is overgebleven om de bloedvatlus te behouden die de klier voedt. ICG-beelden tonen een goed gevasculariseerde linker bijschildklier naast het schildklierrestant. ICG, indocyanine groen. Online beschikbaar: http://www.asvide.com/articles/1853

Wij hebben systematisch gestandaardiseerde ICG-angiografie gebruikt in honderden gevallen en zijn in staat om een vasculaire mapping uit te voeren van de PG-voedende vaten. Dit heeft ons duidelijker bewust gemaakt van de anatomie en de locaties van de PG’s, evenals de aanwezigheid van vasculaire lussen, die vaak zeer dicht bij het schildklierparenchym liggen (Figuren 1,2). Zo voeren we momenteel dissecties voor PG preservatie uit op een zeer precieze en lastige manier in termen van capsulaire dissectie, waarbij we af en toe een klein schildklierrestant achterlaten om de aangehechte PG vaatlussen te behouden. Of deze techniek postoperatieve hypoparathyreoïdie verder zal verminderen, moet in toekomstige studies worden geëvalueerd.

Toepassing van ICG in schildklier- en bijschildklierchirurgie voor de evaluatie van PG-functie

De PG’s moeten vroegtijdig worden geïdentificeerd tijdens de thyroïdectomie-dissectie, en hun vasculaire toevoer moet worden behouden om postoperatieve hypocalcemie te voorkomen. Het gebruik van ICG voor PG-identificatie tijdens schildklierchirurgie werd voor het eerst voorgesteld in een studie van Suh et al. (43) in 2014, waarin de auteurs aantoonden dat de PG’s konden worden gevisualiseerd met behulp van ICG NIR-beeldvorming bij honden. In hetzelfde jaar slaagde een andere groep (44) erin om de schildklier en PG’s differentieel te visualiseren met behulp van NIR-beeldvorming bij varkens.

In onze eerste ervaring met het gebruik van ICG om intraoperatieve perfusie van de PG’s te evalueren voor de voorspelling van de bijschildklierfunctie na thyreoïdectomie (45), toonden we aan dat de aanwezigheid van één goed geperfundeerde PG of een goed geperfundeerd PG-restant voldoende was om hypoparathyreoïdie te voorkomen (46). Na totale thyroïdectomie vonden wij dat ten minste één goed geperfundeerde klier aanwezig was op angiografie bij 30 van de 36 patiënten; geen van de 30 patiënten ervoer postoperatieve hypoparathyreoïdie. Aan de andere kant werd voorbijgaande postoperatieve hypoparathyroïdie waargenomen bij twee van de zes patiënten die niet ten minste één goed geperfundeerde PG op angiografie hadden. In gevallen van discrepantie tussen de visuele beoordeling en ICG-angiografie, werd een incisie gemaakt op de PG en klieren die niet bloeden werden auto-transplantaat (vijf gevallen).

Bovendien hebben we de superioriteit van ICG-angiografie boven visuele beoordeling aangetoond. In onze voorlopige studie werden 71 van 101 PG’s visueel beoordeeld als goed gevasculariseerd, terwijl slechts 51 werden beschouwd als goed gevasculariseerd op ICG-angiografie (45). De perfusiestatus (en dus het functionele vermogen om PTH te produceren) werd dus visueel overgewaardeerd bij 20 van de 71 PG’s (28,2%). Vergelijkbare bevindingen zijn gerapporteerd voor 27 patiënten die thyroïdectomie ondergingen (47). In deze prospectieve studie vertoonden in totaal 84% visueel geïdentificeerde PG’s ICG uptake. PG perfusie werd zowel visueel als door ICG fluorescentie gescoord. Een discrepantie tussen visuele en ICG scores werd in 6% van de gevallen waargenomen. Bovendien hadden drie patiënten voorbijgaande postoperatieve hypocalcemie, waarbij slechts één patiënt symptomatisch was. Opgemerkt moet worden dat het nut van ICG beperkt is bij patiënten met een aanwezige schildklier, aangezien de parathyroïde fluorescentie vaak wordt verduisterd door de schildklier.

In 2017 onderzochten Lang et al. (48) postoperatieve hypocalcemie na totale thyroïdectomie en de correlatie daarvan met fluorescentie-intensiteit op ICG-angiografie, met behulp van het SPY® Fluorescent Imaging System (Novadaq Technologies, Inc.). De auteurs evalueerden in totaal 324 biopsiebevestigde PG’s van 94 patiënten. De fluorescentie-intensiteit van elke PG werd uitgedrukt als de fluorescentie-intensiteitsverhouding tussen de PG en de voorste luchtpijp, en de grootste fluorescentie-intensiteit (GFI) werd beoordeeld. De GFI waarde bleek de beste voorspeller te zijn van vroege postoperatieve hypocalciëmie (0% kans op hypocalciëmie bij een GFI waarde >150% vs. 81,8% kans op hypocalciëmie bij een GFI waarde ≤150%). Er waren geen gevallen van permanente hypocalcemie, ongeacht de GFI waarde (48).

Een van de beperkingen van veel studies die ICG angiografie tijdens thyroïdectomie analyseren, is het feit dat bij de meeste patiënten niet alle 4 PGs worden geëvalueerd. Daarom blijven bij patiënten met minder dan 4 geëvalueerde PG’s de perfusie en functie van de niet-gevisualiseerde PG’s onbekend, waardoor een duidelijke correlatie tussen ICG perfusie (geëvalueerd in 1, 2 of 3 PG’s) en postoperatieve PTH niveaus (die de functie van alle 4 PG’s weerspiegelen) niet duidelijk is. Daarom analyseerden wij patiënten die subtotale parathyroïdectomie ondergingen (49) en rapporteerden onze bevindingen over ICG-gebruik in een prospectieve studie van 13 patiënten die subtotale parathyroïdectomie ondergingen voor multiglandulaire ziekte (primaire en secundaire hyperparathyreoïdie) (46). Ons doel was om te bepalen of postoperatieve enkele PG (of PG-restant) functie werkelijk werd weerspiegeld door intraoperatieve ICG-angiografie. Voor dit doel werden alleen gevallen met alle vier PG’s gevisualiseerd opgenomen. De te behouden PG werd geselecteerd op basis van de mate van perfusie op ICG-angiografie. Wanneer de door de chirurg gekozen klier visueel een slechte doorbloeding vertoonde op de angiografie, werd een andere klier geselecteerd voor conservatie. Bij follow-up werden bij alle patiënten normale PTH-niveaus bereikt, wat aantoont dat de goed geperfundeerde PG of het overblijfsel functioneel was.

In 2016 publiceerden Zaidi et al. (50) resultaten van een prospectieve studie waarbij 33 patiënten werden geopereerd voor primaire hyperparathyreoïdie. Deze studie omvatte zowel excisies van bijschildklieradenomen als subtotale parathyroïdectomieën (3,5-klier excisie). In het algemeen werd bij 92,9% van de geïdentificeerde PG’s ICG-uptake visueel aangetoond. In de meeste gevallen beperkte de aanwezigheid van schildklierweefsel de fluorescentie van de bijschildklier, omdat deze een hoge vasculaire ICG-opname heeft. De auteurs vonden ICG-angiografie nuttig voor de beoordeling van de functie van het overblijvende PG bij subtotale parathyroïdectomieën en bij patiënten die een eerdere thyroïdectomie hadden ondergaan.

Toekomstige richtingen, voorstellen en conclusies

De grotendeels bemoedigende bevindingen in de bovenstaande studies, brachten ons ertoe een prospectieve, gerandomiseerde studie te ontwerpen om te bepalen of de systematische meting van calcium- en PTH-spiegels, evenals de systematische suppletie van calcium- en vitamine D-therapie, achterwege kan worden gelaten bij patiënten met ten minste één goed geperfundeerde PG geïdentificeerd op ICG-angiografie nadat de schildklier is verwijderd. Onze hypothese is dat patiënten met een goed geperfundeerde PG, zoals aangetoond via ICG angiografie, geen postoperatieve hypoparathyroïdie zouden ontwikkelen en daarom geen postoperatieve calcium- en/of PTH-metingen noch calcium- en vitamine D-suppletie nodig zouden hebben. De resultaten van deze studie zouden binnenkort beschikbaar moeten zijn.

Er zijn verschillende gebieden op dit gebied die verdere ontwikkeling behoeven. De techniek zou verder kunnen worden verbeterd, vooral wat betreft standaardisatie, waardoor universele toepassingen en een objectiever scoresysteem mogelijk zouden zijn. Bovendien moeten kosten-batenanalyses worden uitgevoerd. Het materiaal is duur; de kosten kunnen echter worden gedeeld door alle afdelingen (abdominale, gynaecologie, plastische en halschirurgie), zoals in onze instelling. Gelukkig kunnen de materialen zelfs worden gedeeld in centra met een hoog volume, aangezien de ICG-procedure zelf minder dan 5 minuten duurt.

Concluderend zijn wij van mening dat het gebruik van ICG-angiografie van de PG’s tijdens schildklierchirurgie kan leiden tot een vermindering van het percentage postoperatieve hypoparathyreoïdie. Ten eerste, ICG angiografie stelt chirurgen in staat om hun techniek voor PG preservatie aan te passen afhankelijk van parathyroid perfusie en vasculaire anatomie. Ten tweede stelt ICG-angiografie chirurgen in staat om de perfusie van de PG’s na schildklierresectie te verifiëren, wat aangeeft of een PG auto-transplantatie moet ondergaan. ICG angiografie is momenteel de enige beschikbare real-time tool in staat om intraoperatief voorspellen van de functie van elke individuele PG, en kan daarom chirurgen helpen bij hun besluitvorming over hoe om post-thyroidectomy hypoparathyroidism.

Acknowledgements

Wij danken Mark Licker, Christoph Ellenberger en John Diaper van de afdeling Anesthesiologie voor hun support.

Footnote

Conflicts of Interest: F Triponez ontving reisbeurzen van Novadaq. De andere auteurs hebben geen belangenconflicten aan te geven.

  1. Wang C. The anatomic basis of parathyroid surgery. Ann Surg 1976;183:271-5.
  2. Nobori M, Saiki S, Tanaka N, et al. Blood supply of the parathyroid gland from the superior thyroid artery. Chirurgie 1994;115:417-23.
  3. Puzziello A, Rosato L, Innaro N, et al. Hypocalcemia following thyroid surgery: incidence and risk factors. Een longitudinale multicenter studie bestaande uit 2.631 patiënten. Endocrine 2014;47:537-42.
  4. Zambudio AR, Rodriguez J, Riquelme J, et al. Prospectieve studie van postoperatieve complicaties na totale thyreoïdectomie voor multinodulaire goiters door chirurgen met ervaring in endocriene chirurgie. Ann Surg 2004;240:18-25.
  5. Edafe O, Antakia R, Laskar N, et al. Systematic review and meta-analysis of predictors of post-thyroidectomy hypocalcaemia. Br J Surg 2014;101:307-20.
  6. Lorente-Poch L, Sancho JJ, Munoz-Nova JL, et al. Defining the syndromes of parathyroid failure after total thyroidectomy. Gland Surg 2015;4:82-90.
  7. Thomusch O, Machens A, Sekulla C, et al. The impact of surgical technique on postoperative hypoparathyroidism in bilateral thyroid surgery: a multivariate analysis of 5846 consecutive patients. Chirurgie 2003;133:180-5.
  8. Shoback D. Clinical practice. Hypoparathyreoïdie. N Engl J Med 2008;359:391-403.
  9. Zarnegar R, Brunaud L, Clark OH. Prevention, evaluation, and management of complications following thyroidectomy for thyroid carcinoma. Endocrinol Metab Clin North Am 2003;32:483-502.
  10. Arlt W, Fremerey C, Callies F, et al. Well-being, mood and calcium homeostasis in patients with hypoparathyroidism receiving standard treatment with calcium and vitamin D. Eur J Endocrinol 2002;146:215-22.
  11. Underbjerg L, Sikjaer T, Mosekilde L, et al. Cardiovasculaire en renale complicaties bij postoperatieve hypoparathyreoïdie: een Deense landelijke gecontroleerde historische follow-upstudie. J Bone Miner Res 2013;28:2277-85.
  12. Delattre JF, Flament JB, Palot JP, et al. Variaties in de bijschildklieren. Aantal, ligging en arteriële vascularisatie. Anatomische studie en chirurgische toepassing. J Chir (Paris) 1982;119:633-41.
  13. Halsted WS, Evans HM. I. The Parathyroid Glandules. Their Blood Supply and their Preservation in Operation upon the Thyroid Gland. Ann Surg 1907;46:489-506.
  14. Duclos A, Peix JL, Colin C, et al. Influence of experience on performance of individual surgeons in thyroid surgery: prospective cross sectionional multicentre study. BMJ 2012;344:d8041.
  15. Lorente-Poch L, Sancho JJ, Ruiz S, et al. Importance of in situ preservation of parathyroid glands during total thyroidectomy. Br J Surg 2015;102:359-67.
  16. Olson JA Jr, DeBenedetti MK, Baumann DS, et al. Parathyroid autotransplantation during thyroidectomy. Resultaten van follow-up op lange termijn. Ann Surg 1996;223:472-8; discussie 478-80.
  17. Promberger R, Ott J, Kober F, et al. Intra- en postoperatieve parathyroïdhormoonkinetiek pleit niet voor autotransplantatie van verkleurde bijschildklieren tijdens thyreoïdectomie. Thyroid 2010;20:1371-5.
  18. Bliss RD, Gauger PG, Delbridge LW. Surgeon’s approach to the thyroid gland: chirurgische anatomie en het belang van techniek. World J Surg 2000;24:891-7.
  19. Park I, Rhu J, Woo JW, et al. Preserving Parathyroid Gland Vasculature to Reduce Post-thyroidectomy Hypocalcemia. World J Surg 2016;40:1382-9.
  20. Delbridge L, Reeve TS, Khadra M, et al. Totale thyreoïdectomie: de techniek van capsulaire dissectie. Aust N Z J Surg 1992;62:96-9.
  21. Cui Q, Li Z, Kong D, et al. A prospective cohort study of novel functional types of parathyroid glands in thyroidectomy: In situ preservation or auto-transplantation? Medicine (Baltimore) 2016;95:e5810.
  22. Lang BH, Chan DT, Chow FC, et al. The Association of Discolored Parathyroid Glands and Hypoparathyroidism Following Total Thyroidectomy. World J Surg 2016;40:1611-7.
  23. Almquist M, Hallgrimsson P, Nordenstrom E, et al. Voorspelling van permanente hypoparathyreoïdie na totale thyreoïdectomie. World J Surg 2014;38:2613-20.
  24. Julián MT, Balibrea JM, Granada ML, et al. Intact parathyroid hormone measurement at 24 hours after thyroid surgery as predictor of parathyroid function at long term. Am J Surg 2013;206:783-9.
  25. Adams J, Andersen P, Everts E, et al. Early postoperative calcium levels as predictors of hypocalcemia. Laryngoscope 1998;108:1829-31.
  26. Marohn MR, LaCivita KA. Evaluation of total/near-total thyroidectomy in a short-stay hospitalization: safe and cost-effective. Surgery 1995;118:943-7; discussion 947-8.
  27. Terris DJ, Snyder S, Carneiro-Pla D, et al. American Thyroid Association statement over poliklinische thyreoïdectomie. Schildklier 2013;23:1193-202.
  28. Cmilansky P, Mrozova L. Hypocalcemie – de meest voorkomende complicatie na totale thyreoïdectomie. Bratisl Lek Listy 2014;115:175-8.
  29. Lo CY, Luk JM, Tam SC. Toepasbaarheid van intraoperatieve parathyroïdhormoonbepaling tijdens thyreoïdectomie. Ann Surg 2002;236:564-9.
  30. Lang BH, Yih PC, Ng KK. A prospective evaluation of quick intraoperative parathyroid hormone assay at the time of skin closure in predicting clinically relevant hypocalcemia after thyroidectomy. World J Surg 2012;36:1300-6.
  31. Gupta S, Chaudhary P, Durga CK, et al. Validation of intra-operative parathyroid hormone and its decline as early predictors of hypoparathyroidism after total thyroidectomy: Een prospectieve cohortstudie. Int J Surg 2015;18:150-3.
  32. Hermann M, Ott J, Promberger R, et al. Kinetiek van serumparathyroïdhormoon tijdens en na schildklierchirurgie. Br J Surg 2008;95:1480-7.
  33. Lombardi CP, Raffaelli M, Princi P, et al. Parathyroid hormone levels 4 hours after surgery do not accurately predict post-thyroidectomy hypocalcemia. Surgery 2006;140:1016-23; discussion 1023-5.
  34. Barczyński M, Cichon S, Konturek A, et al. Applicability of intraoperative parathyroid hormone assay during total thyroidectomy as a guide for the surgeon to selective parathyroid tissue autotransplantation. World J Surg 2008;32:822-8.
  35. Hope-Ross M, Yannuzzi LA, Gragoudas ES, et al. Adverse reactions due to indocyanine green. Ophthalmology 1994;101:529-33.
  36. de Boer E, Harlaar NJ, Taruttis A, et al. Optische innovaties in de chirurgie. Br J Surg 2015;102:e56-72.
  37. Imboden S, Papadia A, Nauwerk M, et al. A Comparison of Radiocolloid and Indocyanine Green Fluorescence Imaging, Sentinel Lymph Node Mapping in Patients with Cervical Cancer Undergoing Laparoscopic Surgery. Ann Surg Oncol 2015;22:4198-203.
  38. Ishizawa T, Fukushima N, Shibahara J, et al. Real-time identificatie van leverkankers met behulp van indocyanine groene fluorescente beeldvorming. Cancer 2009;115:2491-504.
  39. Halle BM, Poulsen TD, Pedersen HP. Indocyanine green plasma disappearance rate as dynamic liver function test in critically ill patients. Acta Anaesthesiol Scand 2014;58:1214-9.
  40. Ris F, Hompes R, Lindsey I, et al. Near infra-red laparoscopic assessment of the adequacy of blood perfusion of intestinal anastomosis – a video vignette. Colorectal Dis 2014;16:646-7.
  41. Eguchi T, Kawaguchi K, Basugi A, et al. Intraoperative real-time assessment of blood flow using indocyanine green angiography after anastomoses in free-flap reconstructions. Br J Oral Maxillofac Surg 2017;55:628-30.
  42. Sadowski SM, Fortuny JV, Triponez F. Een 56-jarige vrouw die een totale thyreoïdectomie onderging voor papillaire schildklierkanker, pT1b N1. Asvide 2017;4:533. Online beschikbaar: http://www.asvide.com/articles/1853
  43. Suh YJ, Choi JY, Chai YJ, et al. Indocyanine green as a near-infrared fluorescent agent for identifying parathyroid glands during thyroid surgery in dogs. Surg Endosc 2015;29:2811-7.
  44. Hyun H, Park MH, Owens EA, et al. Structure-inherent targeting of near-infrared fluorophores for parathyroid and thyroid gland imaging. Nat Med 2015;21:192-7.
  45. Vidal Fortuny J, Belfontali V, Sadowski S, et al. Parathyroid gland angiography with indocyanine green fluorescence to predict parathyroid function after thyroid surgery. Br J Surg 2016;103:537-43.
  46. Vidal Fortuny J, Sadowski SM, Belfontali V, et al. Indocyanine Green Angiography in Subtotal Parathyroidectomy: Technique for the Function of the Parathyroid Remnant. J Am Coll Surg 2016;223:e43-49.
  47. Zaidi N, Bucak E, Yazici P, et al. De haalbaarheid van indocyanine groene fluorescentie beeldvorming voor het identificeren en beoordelen van de perfusie van bijschildklieren tijdens totale thyreoïdectomie. J Surg Oncol 2016;113:775-8.
  48. Lang BH, Wong CK, Hung HT, et al. Indocyanine groene fluorescentie angiografie voor kwantitatieve evaluatie van in situ bijschildklierperfusie en functie na totale thyreoïdectomie. Chirurgie 2017;161:87-95.
  49. Vidal Fortuny J, Karenovics W, Triponez F, et al. Intra-Operative Indocyanine Green Angiography of the Parathyroid Gland. World J Surg 2016;40:2378-81.
  50. Zaidi N, Bucak E, Okoh A, et al. The utility of indocyanine green near infrared fluorescent imaging in the identification of parathyroid glands during surgery for primary hyperparathyroidism. J Surg Oncol 2016;113:771-4.
Citeer dit artikel als: Sadowski SM, Vidal Fortuny J, Triponez F. A reappraisal of vascular anatomy of the parathyroid gland based on fluorescence techniques. Gland Surg 2017;6(Suppl 1):S30-S37. doi: 10.21037/gs.2017.07.10

Articles