A reappraisal of vascularatomy of parathyroid gland based on fluorescence techniques

11月 21, 2021
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Vascular anatomy of parathyroid glands (PGs) and its importance in neck endocrine surgery

PG の解剖的位置と血管供給を知ることは甲状腺手術後の低副甲状腺症回避には不可欠である（1．2). 一時的な副甲状腺機能低下症とそれに伴う低カルシウム血症は、甲状腺全摘術後の最も一般的な合併症で、甲状腺全摘術を受けた患者の30％までに起こる(3,4)。 その発生率は、手術の技術的難易度や術者の専門性に依存する。 永久的な低カルシウム血症は、甲状腺切除後6ヶ月以上低カルシウム血症と定義され、患者の1-10%に報告されている(5,6)。 術後の低カルシウム血症は、入院の長期化や複数回の通院、神経筋症状、生涯にわたるカルシウムとビタミンDの補給の必要性、脳、血管、眼、腎障害などの長期合併症を引き起こすため、副甲状腺機能低下症の割合を減らすことは、生活の質を高めるために不可欠である(7-11).

Delattreらによる100人の死体甲状腺の研究では(12)、副甲状腺栄養血管の38.2%が標準甲状腺切除の際の剥離による損傷の危険があるとされた。 さらに、4つの副甲状腺すべてが危険であったのは5％であり、上甲状腺は通常、栄養血管が短く、甲状腺上極の後方にしっかりと位置しているため、危険度は高い。 従って、動脈供給の起点と経路に関する知識が最も重要である。 著者らは、80％の症例でPGへの単一の栄養血管を見出した。 一般に、上・下両方のPGは下甲状腺動脈（ITA）から血液供給を受けていた。上PGの77％はITAから、15％は上甲状腺動脈（STA）から、8％は甲状腺の後方にある2本の動脈の吻合部から血液供給を受けていた。 下側のPGは90.3％の症例でITAから、5％の症例でSTAから供給されていた。 著者らは4.5％の症例でITAがないことを発見した。このような症例では、STAからの前方走行血管が肺葉切除時に特に危険である（図1A,B）。 これらの所見は、血管供給を血管の相互接続ネットワーク（吻合のループ）として考えることの重要性を強調し、おそらく甲状腺実質の近くを走り、しばしば甲状腺実質に接続するか横断する短い分枝を持つ。 このような症例は、たとえ長い栄養ペディクルが存在しても、血管切れの危険がある(図2A、B)。

図1 下甲状腺動脈が欠如している症例の死体解剖。 (A)下甲状腺動脈の欠如により，下甲状腺は甲状腺の前方で分岐する上甲状腺動脈の枝から血液供給を受けている（左側）；(B)図1Aに対応する図面で，この動脈枝の前方位置を示している。 Delattreら(12)の許可を得て掲載。 A, artery; T, thyroid; R, recurrent laryngeal nerve; V, vein.

Figure 2 Cadaveric dissection of a case with a long vascular parathyroid gland pedicle.（図2）。 (A)長いペディクル（25mm）を持つ下垂体副甲状腺。 2本の非常に短い枝（2mmと3mm）が付着して甲状腺（左側）に入り込んでいるため，肺葉切除術の際にこの状況は危険である；（B）図2Aに対応する図であり，長いペディクルにもかかわらず危険な副甲状腺血液供給があることを示している。 Delattreら(12)の許可を得て掲載。 A、動脈；R、反回喉頭神経；V、静脈。

さらに、Delattreら（12）は、過去40例のマイクロダイセクションで、より多くのPG（少なくとも4つのPGすべて）を見つけることができたと報告しており、外科医の経験がPGの位置と保存に重要な役割を果たすかもしれないことを示唆した。 さらに、副甲状腺動脈の長さよりも、甲状腺実質に対する位置が、甲状腺葉切除時の血行不良のリスクを考える上で最も重要な要素であると結論付けている。 これらの動脈は末端血管であるため、系統的な同定、正確な外科的剥離、微小結紮は、1907年にHalstedらによって初めて報告されたリスクである異所性副甲状腺機能低下症の頻度を減らすための鍵となる（12）（13）。 これらの結果は、ほとんどの登録ベースまたは多施設研究で報告されている確定的副甲状腺機能低下症の一貫した1-10%という数字に解剖学的説明を与える(5,14)。

甲状腺全摘術後の低カルシウム症は、外傷、不注意な切除、血管切断による術中のPGへのダメージから起こるかもしれない。 PGの損傷の程度を術中に予測することは困難である。 一般に、正常なPGの半分で十分な副甲状腺ホルモン（PTH）が産生されると考えられている(6)。 術後の低カルシウム血症を避けるために、副甲状腺の自家移植を行うことができる。しかし、その結果は一貫しておらず、論争を巻き起こしている(15-17)。 そこで、不用意な副甲状腺切除や副甲状腺血管の破壊を避けるために、被膜剥離術や周辺血管の温存が提案され利用されている(18-20)。 いくつかの研究では、血管温存の技術や分類システムを採用し、解剖、切除、自家移植に関する決定を行うことで、一過性および永久的な副甲状腺機能低下症の減少を示した(19,21)。

PGの温存は難しいことがあり、手術中にPGがうまく温存できていると考えられても、術後の副甲状腺機能が正常になるとはかぎらないからである。 Langらの研究(22)では、甲状腺全摘術を受けた103人の患者を対象に、4つのPGをすべて確認し、PGを視覚的に分析した。 著者らは、変色したPGが3個以上あることは、一過性副甲状腺機能低下症の独立した危険因子であると報告した。 しかし、完全に機能していると思われる4個の正常な色のPGを持つ患者の12.5％が副甲状腺機能低下症を呈した。 著者らは、PGの変色は一過性の副甲状腺機能低下症と関連しており、十分な血液供給があると想定される正常な色のPGは、必ずしも機能的な腺を意味しないと結論づけた(22)。 著者らはまた、PG viabilityを評価する個々の術中リアルタイム方法の必要性を強調した。

インドシアニングリーン(ICG)による血管造影は、甲状腺剥離中に損傷の危険性があるPGの血管血液供給を特定し、特定したPGの機能性の予測に役立つ補助技術として用いることが可能である。

Fluorescent techniques with ICG in neck surgery

甲状腺摘出術後の低カルシウム血症を正確に予測することは、手術戦略の修正につながるかもしれない。 しかし、患者が低カルシウム血症を発症するかどうかを正確に予測できる信頼性の高いツールが必要である(5,23,24)。 副甲状腺機能を評価する現在の技術は、甲状腺摘出中または摘出後の様々な時点でのカルシウム(25,26)とPTH(6,27-31)の測定に基づくものである。 いくつかの研究では、早期(甲状腺切除後数分から12時間)のPTH測定は副甲状腺機能低下症がないことを確実に予測し、陽性的中率は97%まであるとされている(6,27,28)。 しかし、この所見には他の著者も異議を唱えている(32,33)。 即効性のあるICG-angiographyと異なり、カルシウムやPTH値の測定は、その結果が出るまでに時間がかかるため、通常、術中の意思決定の指針とはなりえない。 しかし、副甲状腺機能不全を示すためにPTHを迅速に測定し、PGを自家移植するかどうかを外科医が判断するのに役立つ結果を提供することを提案した著者もいる(29,34)。

ICGは水溶性の775 Daのサイズの分子で、近赤外線（NIR）スペクトルの波長の光/レーザーで励起すると805nmに最大吸収スペクトルと835nmで再放出がある。 ICGは注射されると血流中の形質タンパク質に完全かつ永久的に固定され、血管内のみを循環する。 半減期は3.4±0.7分であり、血漿からほぼ独占的に肝実質細胞に取り込まれた後、全て胆汁中に分泌される。 ICGの分子構造にはヨウ素が含まれているため、ヨウ素アレルギーは投与禁忌とされています。 現在までに行われた最大の研究では、ICGを投与された8万人の患者のうち1人にアレルギー反応が起こることが分かっています（35）。 その後、ICG血管造影はセンチネルリンパ節の同定（37）、腫瘍切除の範囲の決定（38）、および肝機能の研究（39）に使用されてきました。 最近の研究では、腸管吻合部の血管血流の評価(40)や組織フラップ再建(41)にも有用性が示されている。

当センターでは、甲状腺または副甲状腺手術用のICGは、腹部手術に使用するプロトコルに従って準備されている(38)。 簡単に言うと、25mgのICGを10mLの滅菌水と混合し(濃度、2.5mg/mL)、3.5mLを麻酔チームにより手術中に静脈内に注射される。 この注射は、1日当たり5mg/kgの最大投与量に達するまで繰り返すことができる。 その後、急速な画像取得のため、各注入後にカテーテルはパージされる。 約1～2分後、腹腔鏡NIR PinPoint®カメラ(Novadaq, Ontario, Canada)で画像を取得する。

ICG技術使用の利点の1つは、甲状腺葉切除を行う前にPGへの供給血管の解剖学的構造を分析でき、PGを供給する血管ループを温存できることだ(図3、図4)。 ビデオでは、悪性腫瘍に対する甲状腺摘出術の症例を紹介しています。 ICG血管造影で甲状腺に付着した栄養血管ループを確認した後、正確な被膜剥離術を行い、血管ループを傷つけないように小さな甲状腺の残骸を残し、PGを温存しています

図3 61歳女性、多結節性甲状腺腫に対して甲状腺全摘出手術を施行した。 (A)左側下副甲状腺（器具の先端部）、甲状腺葉は切除のため後退、(B)同腺のICG注入後の白黒近赤外画像、下枝と上枝のある血管血液供給ループ（白、よく灌流）を示している。 (C)左甲状腺葉切除後の同じ下甲状腺（器具の先端のPG）；(D)2回目のICG注入後の同じ腺の白黒近赤外画像で、保存した血管血液供給（白矢印）とよく灌流したPG（ICG = 2のスコア）を示しています。 ICG, indocyanine green; PG, parathyroid glands.

Figure 4 甲状腺乳頭癌、pT1b N1に対して甲状腺全摘術を受けた56歳女性(42). 左上副甲状腺（○）が温存されている様子を、左葉切除の前後で撮影した動画。 左葉切除前のICG画像では、下甲状腺動脈からの栄養血管ループが写っている（前半）。 左葉切除後のICG画像では、左副甲状腺を栄養する血管ループを温存するため、甲状腺を少し残した後、左副甲状腺（円）を示しています。 ICG画像では、甲状腺遺残の隣にある左副甲状腺はよく血管が通っている。 ICG、インドシアニングリーン。 オンラインで入手可能。 http://www.asvide.com/articles/1853

私たちは何百もの症例で標準化されたICG血管造影を体系的に利用し、PG栄養血管の血管マッピングを行うことができるようになった。 これにより、PGの解剖学的構造および位置、また甲状腺実質に非常に近いことが多い血管ループの存在をより明確に認識することができるようになった（図1,2）。 したがって、現在私たちはPG温存のための郭清を、被膜剥離という非常に精密で大変な方法で行い、時には小さな甲状腺残骸を残して、付着したPG血管ループを温存している。 この技術が術後の副甲状腺機能低下症をさらに減らすかどうかは、今後の研究で評価する必要がある。

Application of ICG in thyroid and parathyroid surgery for evaluation of PG function

PG は甲状腺切除剥離時に早期に確認し、その血管供給を保存しなければ、術後の低カルシウム血症を防ぐことができない。 甲状腺手術中のPG同定にICGを用いることは，2014年のSuhらの研究（43）で初めて提案され，イヌのICG NIRイメージングを用いてPGを可視化できることが示された。 同年、別のグループ（44）は、ブタのNIRイメージングを使用して甲状腺とPGを区別して可視化することに成功した。

甲状腺切除後の副甲状腺機能を予測するためにPGの術中灌流の評価にICGを使用した最初の経験（45）において、1つのよく灌流したPGまたはよく灌流したPGレムナントが存在すれば、副甲状腺機能低下を避けるのに十分であると実証された（46）。 甲状腺全摘術後、36人中30人の患者において、血管造影で少なくとも1つの十分に融合した腺が存在することがわかった。30人中、術後副甲状腺機能低下症を経験した患者はいなかった。 一方，血管造影で少なくとも1つのperfused PGを認めなかった6人の患者のうち2人に，一過性の術後副甲状腺機能低下症を認めた． 目視評価とICG血管造影が不一致の場合、PGを切開し、出血しなかった腺を自家移植した（5例）

さらに、目視評価に対するICG血管造影の優位性を明らかにした。 我々の予備的研究では、101個のPGのうち71個が目視で血管良好と評価されたが、ICG血管造影では51個しか血管良好と評価されなかった(45)。 したがって、71個のPGのうち20個（28.2％）で灌流状態（したがってPTH産生機能）が目視で過剰評価されたことになる。 同様の所見は、甲状腺摘出術を受けた27人の患者についても報告されている(47)。 このプロスペクティブスタディーでは、目視で確認されたPGの合計84％にICGの取り込みが確認された。 PGの灌流は、目視とICGの蛍光の両方でスコア化された。 目視とICGのスコアの不一致が6％の症例で認められた。 また、3例に一過性の術後低カルシウム血症が認められ、症状を呈したのは1例のみであった。 甲状腺が存在する患者では、副甲状腺の蛍光が甲状腺によって不明瞭になることが多いため、ICGの有用性は限られることに留意すべきである。

2017年にLangら（48）がSPY® Fluorescent Imaging System（ノバダック・テクノロジー社）を用いて、甲状腺全摘術後の術後低カルシウム症とICG血管撮影での蛍光強度と相関を検討した。 著者らは、94人の患者の生検で確認された合計324個のPGを評価した。 各PGの蛍光強度は，PGと前気管の蛍光強度比として表し，最大蛍光強度（GFI）を評価した． GFI値は術後早期低カルシウム血症の最良の予測因子であることがわかった（GFI値＜9319＞150％では低カルシウム血症の可能性0％ vs. GFI値≦150％では低カルシウム血症の可能性81.8％）． GFI値にかかわらず永久的な低カルシウム血症の症例はなかった(48)。

甲状腺切除術時のICGアンギオを解析した多くの研究の限界の一つは、ほとんどの患者で4つのPGすべてが評価されていないという事実である。 したがって、評価されたPGが4つ以下の患者では、可視化されていないPGの灌流と機能は不明であり、ICG灌流（1、2または3つのPGで評価）と術後PTH値（4つすべてのPGの機能を反映）の明確な相関は不明であった。 そこで、副甲状腺亜全摘術を受けた患者を分析し（49）、多腺症（原発性および二次性副甲状腺機能亢進症）に対して副甲状腺亜全摘術を受けた患者13人の前向き研究（46）におけるICG使用に関する知見を報告した。 我々の目的は、術後の単一PG（またはPGレムナント）機能が、術中ICG血管造影で本当に反映されるかどうかを調べることであった。 この目的のために、4つのPGがすべて可視化された症例のみを対象とした。 温存するPGは、ICG血管造影での灌流の程度に基づいて選択された。 術者が選んだ腺が血管造影で灌流不良を示した場合、別の腺を温存するために選択された。 フォローアップでは、すべての患者でPTHの正常値が達成され、よく灌流したPGまたはレムナントが機能的であることが示された＜9999＞＜9967＞2016年にZaidiら（50）は、原発性副甲状腺機能亢進症の手術を受けた患者33人を含む前向き研究の結果を発表した。 この研究では、副甲状腺腺腫切除術だけでなく、副甲状腺亜全摘術（3.5腺切除術）も含まれていた。 全体として、同定されたPGの92.9％がICGの取り込みを目視で確認した。 多くの場合，甲状腺は血管内へのICGの取り込みが高いため，甲状腺組織の存在によって副甲状腺の蛍光は制限された． 著者らは、副甲状腺亜全摘術の症例や甲状腺切除術の既往のある患者の残存PG機能評価にICGアンギオグラフィーは有用であることを明らかにした。

今後の方向性、提案、結論

上記の研究での概ね有望な所見から、甲状腺を切除した後にICGアンギオグラフィーで少なくとも一つの良好な灌流PGが確認された患者で、カルシウムとPTHレベルの系統的測定、ならびにカルシウムとビタミンD療法の系統的補充を省略できるかどうかを調べる前向き、無作為試験を計画することになった。 ICG血管造影で示されるように、よく暢達したPGを持つ患者は、術後副甲状腺機能低下症を発症せず、したがって術後のカルシウムおよび/またはPTH測定やカルシウムおよびビタミンD補充を必要としないと仮定した。 この研究の結果はまもなく発表されるであろう。

この分野には、さらに開発を必要とするいくつかの領域がある。 この技術は、特に標準化に関してさらに改善することができ、これにより普遍的な適用とより客観的な採点システムが可能になるであろう。 また、費用対効果の分析も必要である。 この材料は高価であるが、我々の施設のように、すべての診療科（腹部、婦人科、形成外科、頚部）で費用を分担することが可能である。 幸いなことに、ICGの手技自体は5分もかからないので、大量培養施設では材料を共有することさえできる。

結論として、甲状腺手術中にPGのICGアンギオを使うことは、術後の副甲状腺機能低下症の割合の減少につながると考える。 まず、ICGアンギオグラフィーは、副甲状腺の灌流と血管の解剖学的構造に応じて、術者がPG温存のための技術を適応させることを可能にする。 第二に、ICG血管造影により、甲状腺切除後のPGの灌流を確認することができ、PGを自家移植すべきかどうかを示すことができる。 ICG血管造影は現在、個々のPGの機能を術中に予測できる唯一のリアルタイムツールであり、甲状腺切除後の副甲状腺機能低下症を回避する方法について外科医の意思決定を支援することができる。 F TriponezはNovadaqからトラベルグラントを受け取った。 他の著者は申告する利益相反はない。

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この記事を引用しています。 Sadowski SM, Vidal Fortuny J, Triponez F. A reappraisal of vascular anatomy of the parathyroid gland based on fluorescence techniques.（蛍光法に基づく副甲状腺の血管解剖の再評価）. Gland Surg 2017;6(Suppl 1):S30-S37. doi: 10.21037/gs.2017.07.10

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