ニューヨークとワシントンDCのオフブロードウェイに出演し始めたライトは、1990年にハリソン・フォード主演の『推定無罪』で弁護士として初めてメジャー映画に出演した。 1991 年、ジョン・ハウスマンの全米巡回レパートリーカンパニー「アクティング・カンパニー」に参加し、「真夏の夜の夢」とアソール・フガードの「ブラッド・ノット」を上演しました。 1993年と1994年には、トニー・クシュナーの受賞作『エンジェルズ・イン・アメリカ』にノーマン・ベリーズ・アリアガ役で出演しました。 1996年には、映画『バスキア』で画家のジャン＝ミシェル・バスキアを演じ、批評家から絶賛された。 1990 年代から 2000 年代初頭にかけて、『セレブリティ』（1998 年）、『悪魔と歩けば』（1999 年）、『シャフト』（2000 年）、『ボイコット』（2001 年）などの映画に主演および助演で出演し、マーティン・ルーサー・キング・ジュニア役で AFI 賞を受賞した。 この演技でエミー賞とゴールデングローブ賞のミニシリーズ部門の助演男優賞を受賞した。 2004年には、ジョナサン・デミ監督のリメイク版『The Manchurian Candidate』に出演した。 2005年2月、ライトは『Lackawanna Blues』でHBO Filmsに復帰した。 また、『The Young Indiana Jones Chronicles』と『Homicide』にもゲスト出演している。 1760>

その他の映画出演としては、『シリアナ』（2005）のワシントン弁護士ベネット・ホリデーがある。 同年、『ブロークン・フラワーズ』では、ビル・マーレイの風変わりなエチオピア人の隣人ウィンストンを演じた。 2005年、舞台『This Is How It Goes』に主演。 また、『レディ・イン・ザ・ウォーター』では借主の一人として出演している。 2006年には、ジェームズ・ボンド映画『007/カジノ・ロワイヤル』にフェリックス・ライター役で出演した。 2007年4月28日、トライベッカ映画祭でのライト。 2008年には、『W』でコリン・パウエル役を演じ、『キャデラック・レコード』ではマディ・ウォーターズ役を演じました。 2010年、ニューヨークのリンカーン・センターで上演された『A Free Man of Color』の世界初演でジャック・コルネを演じた。

ライトは『ハンガー・ゲーム』シリーズでビーティを演じる。 2013年11月公開の『ハンガー・ゲーム／キャッチング・ファイヤー』から出演。 また、2013年秋から始まる「ボードウォーク・エンパイア」シーズン4では、ヴァレンティン・ナルシセ博士役を射止めた。 ライトはHBOの『ウエストワールド』のバーナード・ロウ役でエミー賞3部門にノミネートされた＜1760＞＜9777＞2017年3月、ライトはデル・テクノロジーズのコマーシャルに出演した＜1760＞＜9777＞2018年にライトはHBOドキュメンタリー『We Are Not Done Yet』を製作し、ウォルターリード国立軍事病院でUSO主催の芸術ワークショップを通じて、共有する経験のパワーと癒しに気付き、結束し外傷後ストレスに直面して弾力を見出した戦争帰還兵に声を届けるものだった。 その同じ年、ライトはHBOのO.G.、彼の過去の罪に直面し、棒の後ろの十年後に刑務所を去ることを準備する人についてのフィルムで主演した。 この映画は、マドレーヌ・サックラーが監督を務め、インディアナ州インディアナポリス近郊のペンドルトン矯正施設で全編撮影されたユニークな作品である。 ライトの共演者であるセオタス・カーターは、ルイス（ライトの役）が世話をする若い囚人ビーチャーを演じ、ルイスの出所を脅かしている。 撮影中、ライトは本物の囚人や看守に囚人と間違われることもあったそうです。 本作は2019年2月25日にHBOでデビューした。 ニューヨーカー誌のニック・パウムガーテンは、”自由になったプロの俳優たち（特にタイトルの「O.G.」である、出所間際の年上の受刑者ルイを演じるジェフリー・ライト）と、収監された新人の演技が非常に素晴らしい。”と述べています。 ニューヨーク・タイムズのベン・ケニグスバーグは、「ジェフリー・ライトは、ペンドルトン矯正施設の元『市長』として、豊かで堂々とした演技を見せている」と述べています。

ライトは、ビデオゲーム「The Last of Us Part II」に、ワシントン解放戦線のリーダー、アイザック役で出演しています。 同ゲームは2020年6月19日に発売された

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