Lo sviluppo del sistema visivo nella maggior parte dei gruppi invertebrati inizia con la differenziazione dei fotorecettori in un epitelio ectodermico. I fotorecettori generalmente si differenziano indipendentemente dai centri nervosi che innervano, e gli interneuroni visivi di derivazione periferica sono eccezionali. Questo è in contrasto con i vertebrati, in cui la “retina” nasce da un’escrescenza embriologica del proencefalo, che genera più classi di interneuroni oltre ai fotorecettori. La maggior parte di ciò che sappiamo sulle basi genetiche e molecolari dello sviluppo del sistema visivo negli invertebrati deriva dagli studi sugli occhi composti del moscerino della frutta Drosophila melanogaster. Mentre questa concentrazione su un singolo sistema modello ci premia con la profondità della nostra comprensione dei meccanismi di sviluppo, ha dato origine a una sostanziale lacuna nella nostra conoscenza spesso rudimentale di altri gruppi meritevoli: cefalopodi, capesante pectinidi, ragni, cubomedusani e salpe, per citarne solo alcuni, tutti con occhi avanzati. Lo stesso vale per lo sviluppo delle connessioni neuronali all’interno dei centri visivi nel cervello (Figura 1). Anche qui, la Drosophila è il modello invertebrato preferito per chiarire i meccanismi molecolari sottostanti. La nostra comprensione di molti aspetti dello sviluppo del sistema visivo degli invertebrati deve, tuttavia, comprendere la conoscenza non solo degli occhi composti degli artropodi, ma anche di occhi diversi come, per esempio, gli occhi mono-lente altamente sviluppati dei cefalopodi, o gli occhi a conchiglia oculare ancestrali in forme come le planarie.
Figura 1. Riassunto dello sviluppo del sistema visivo in Drosophila melanogaster, visto in passi di risoluzione cellulare progressivamente più fine. (a) L’occhio si sviluppa da un disco oculare collegato da un peduncolo ottico (doppia freccia) al lobo ottico in via di sviluppo nell’emisfero sopraesofageo, o ganglio, del cervello larvale. (b) Il peduncolo ottico (os) penetra nel ganglio sopraesofageo (seg) al centro dell’anlage ottico esterno a forma di mezzaluna (ooa). Con lo sviluppo successivo, i bracci dell’anlage si aprono nella direzione segnata “X”, convertendo le cortecce a cui dà origine da forme circolari a rettangolari. L’anlage esterno e l’anlage ottico interno concentrico (ioa) sono mostrati in relazione al punto di ingresso del peduncolo ottico alla superficie posterolaterale dell’emisfero destro. Neuroblasti e altre cellule progenitrici nel anlagen proliferare nelle direzioni delle punte di freccia, contribuendo strati ordinati nel tempo di cellule alla lamina (lamina-forming neuroblasti; lafn), midollo (mfn), e terzo neuropilo ottico (lobula; lofn). Uno strato (mostrato a croce in ogni corteccia) è stato prodotto allo stesso tempo ed è stato spostato da strati più recenti nella sua rispettiva corteccia (lan, neuropilo della lamina; mn, neuropilo del midollo). La relazione tra queste popolazioni di cellule è più chiara in sezione trasversale (nel diagramma c). (c) Relazione tra la generazione di cortecce cellulari nel diagramma b e i percorsi assonali che crescono tra loro, in un piano orizzontale del diagramma b, che illustra la stretta relazione tra le onde di innervazione dei fotorecettori immaginali e il percorso del nervo di Bolwig larvale (Bn). Questo corre dalla faccia interna della membrana peripodiale (pm) al plesso della lamina (Lap) e al midollo (Me) attraverso il peduncolo ottico (os). Esso e/o gli assoni di tre pionieri del lobo ottico (olp), interneuroni postulati, innervano un neuropilo ottico larvale (lon), che è collegato al cervello centrale da una via (X) che anticipa il tratto ottico posteriore. Nuovi ammassi ommatidiali (o) si accumulano dietro il solco morfogenetico (mf), contribuendo nuovi fasci di assoni che fascicolano su assoni precedentemente estesi nel peduncolo ottico con l’espansione anteriore del campo retinico (freccia 1). Le popolazioni cellulari sottostanti si espandono in direzioni corrispondenti: freccia 2, corteccia della lamina (LaC); freccia 3, midollo (Me) e corteccia del midollo (MeC); freccia 4, lobula (Lo) e lobula piastra corteccia (LoPC). Le cellule si aggiungono alla corteccia della lamina da un lato dell’anlage ottico esterno (ooa), la zona di proliferazione laterale (A), e alla corteccia del midollo dall’altro lato, la zona di proliferazione mediale (B). La prima progenie da B è costituita da tangenziali precoci del midollo (MeT), coni di crescita che si intrecciano attraverso il midollo e intersecano nuovi elementi colonnari che crescono sul bordo anteriore. Altre vie tangenziali corrispondono ai percorsi successivi del tratto ottico anteriore (Y) e delle cellule tangenziali della lobula (Z). L’anlage ottico interno (ioa) prolifera in due direzioni: in direzione C, per generare cellule nella corteccia della placca lobulare, e in direzione D, per generare cellule di tipo T2, T3, o C, come giudicato solo con riferimento alle posizioni dei somata nel lobo ottico adulto. Gli assoni della progenie cellulare, e i loro coni di crescita, generano un plesso per ogni corteccia, che alla fine formerà il neuropilo adulto. L’incrocio dei fasci di fibre tra lamina e midollo deriva dalla fascicolazione selettiva delle vie delle fibre in una sequenza di innervazione come un nastro trasportatore e dalla direzione di avvicinamento tra fascio e plesso. (I fasci penetrano nella corteccia della lamina per innervare il suo plesso, ma crescono lungo il margine interno della corteccia del midollo per innervare il midollo). Grandi cellule gliali si trovano lungo i percorsi delle fibre nel chiasma esterno (ext.ch) e nel chiasma interno (int.ch); sg, ganglio subesofageo. (d) Proliferazione dalla zona di proliferazione laterale dell’anlage esterno (vedi schema c). Le cellule sono progressivamente spostate dai neuroblasti nell’anlage esterno in una successione di stadi del loro ciclo cellulare (G2/M, G1, S, G2/M) intorno al labbro dell’anlage. Le cellule postmitotiche si trovano nella corteccia della lamina (LaC), dove sono innervate da fasci di assoni dei fotorecettori (punte di freccia) dal peduncolo ottico (os), che innescano la transizione da G1 a S nelle cellule dell’anlage adiacente (freccia piena) così come l’inizio del differenziamento e dell’assonogenesi nelle cellule già postmitotiche (freccia aperta). (e) I cluster ommatidiali maturano nel disco dell’occhio, dietro il solco morfogenetico (mf), visto in elevazione (profili chiari) e corrispondenti sezioni trasversali in cui i nuclei sono ombreggiati. Le frecce indicano le direzioni di migrazione nucleare, abbinato in coppie di fotorecettori R1-R8 (etichettati 1-8). Sezioni trasversali da a (più giovane) a f (più vecchio) sono di preclusori (a, b), di immaturi (c) e simmetrici (d) cluster di otto cellule, e di due cellule coniche (e) e quattro cellule coniche (f) fasi. Le cellule del cono sono etichettate come “C”. (f) R1-R8 nel cluster ommatidiale (corrispondente alla sezione c nel diagramma e) comprende due cellule centrali (R8, R7) e tre coppie (R2/R5, R3/R4, R1/R6). L’induzione in R1-R6 comporta un segnale da R2/R5 che dipende dall’espressione di ruvido (ro) per indurre lo sviluppo in R3/R4; il prodotto ruvido appare anche in R3 e R4. Le quattro cellule che definiscono la seconda linea di simmetria (R3, R4, R1 e R6) richiedono tutte l’espressione di sevenup (svp) per acquisire i loro destini normali. (c) Modificato da Meinertzhagen IA (1973) Sviluppo dell’occhio composto e del lobo ottico negli insetti. In: Young D. (ed.) Neurobiologia dello sviluppo degli artropodi, pp. 51-104. Cambridge, Regno Unito: Cambridge University Press. (d) Modificato da Selleck SB, Gonzales C, Glover DM, et al. (1992) Regolazione della transizione G1-S nei precursori neuronali postembrionali da parte della crescita dell’assone. Natura 355: 253-255. (e, f) Modificato da Wolff T e Ready DF (1993) Formazione di modelli nella retina Drosophila. In: Bate M e Martinez Arias A (eds.) Lo sviluppo di Drosophila melanogaster, pp. 1277-1325. Plainview, NY: Cold Spring Harbor Laboratory Press, con il permesso degli autori e Cold Spring Harbor Press.