Anatomie vasculaire des glandes parathyroïdes (PGs) et son importance dans la chirurgie endocrinienne du cou

Connaître la position anatomique et l’approvisionnement vasculaire des PGs est essentiel pour éviter l’hypoparathyroïdie après la chirurgie de la thyroïde (1,2). L’hypoparathyroïdie temporaire avec l’hypocalcémie qui en résulte est la complication la plus fréquente après une thyroïdectomie totale et survient chez jusqu’à 30% des patients qui subissent une thyroïdectomie totale (3,4). Son incidence dépend de la difficulté technique de l’intervention et de l’expertise du chirurgien. L’hypocalcémie permanente, définie comme une hypocalcémie pendant plus de 6 mois après la thyroïdectomie, est signalée chez 1 à 10 % des patients (5,6). La réduction du taux d’hypoparathyroïdie est essentielle pour améliorer la qualité de vie, car l’hypocalcémie postopératoire peut entraîner une hospitalisation prolongée et de multiples visites en clinique, des symptômes neuromusculaires, la nécessité d’une supplémentation en calcium et en vitamine D à vie et des complications à long terme, telles que des lésions cérébrales, vasculaires, oculaires et rénales (7-11).

Dans une étude de 100 glandes thyroïdiennes cadavériques par Delattre et al. (12), 38,2 % des vaisseaux nourriciers parathyroïdiens ont été considérés comme risquant d’être endommagés par la dissection lors d’une thyroïdectomie standard. De plus, les quatre glandes parathyroïdiennes étaient à risque chez 5 % des cadavres, les glandes supérieures présentant un risque accru, car elles présentaient généralement un vaisseau d’alimentation plus court et étaient étroitement positionnées sur la face postérieure du pôle supérieur de la thyroïde. La connaissance de l’origine et du trajet de l’alimentation artérielle est donc de la plus haute importance. Les auteurs ont trouvé un seul vaisseau d’alimentation des PG dans 80 % des cas. En général, les PG supérieurs et inférieurs étaient alimentés par l’artère thyroïdienne inférieure (ATI) : les PG supérieurs étaient alimentés par l’ATI dans 77 % des cas, par l’artère thyroïdienne supérieure (ATS) dans 15 % des cas, et par les anastomoses entre les deux artères, en direction postérieure de la thyroïde dans 8 % des cas. Les PG inférieurs étaient alimentés par l’ITA dans 90,3% des cas, et par la STA dans 5%. Les auteurs ont constaté l’absence de l’ITA dans 4,5 % des cas ; dans ces cas, un vaisseau antérieur provenant de la STA est particulièrement menacé pendant la lobectomie (Figure 1A,B). Ces résultats soulignent l’importance de considérer l’approvisionnement vasculaire comme un réseau interconnecté (boucle d’anastomoses) de vaisseaux, pouvant courir près du parenchyme thyroïdien et ayant souvent de courtes branches se connectant au parenchyme thyroïdien ou le traversant. Ces cas présentent un risque de dévascularisation, même lorsqu’un long pédicule d’alimentation est présent (Figure 2A,B).

Figure 1 Dissection cadavérique d’un cas d’absence d’artère thyroïdienne inférieure. (A) Absence de l’artère thyroïdienne inférieure avec la glande parathyroïde inférieure recevant son apport sanguin d’une branche de l’artère thyroïdienne supérieure, qui se divise en avant de la glande thyroïde (côté gauche) ; (B) dessin correspondant à la figure 1A, montrant la position antérieure de cette branche artérielle. Avec la permission de Delattre et al. (12). A, artère ; T, thyroïde ; R, nerf laryngé récurrent ; V, veine.

Figure 2 Dissection cadavérique d’un cas présentant un long pédicule vasculaire de la glande parathyroïde. (A) Une glande parathyroïde inférieure avec un long pédicule (25 mm). Cette situation est à risque lors de la lobectomie en raison de la présence de deux branches très courtes (2 et 3 mm) attachées et pénétrant dans la thyroïde (côté gauche) ; (B) dessin correspondant à la figure 2A, montrant un approvisionnement sanguin parathyroïdien à risque malgré un long pédicule. Avec la permission de Delattre et al. (12). A, artère ; R, nerf laryngé récurrent ; V, veine.

En outre, Delattre et al. (12) ont signalé qu’ils étaient en mesure de localiser un plus grand nombre de PG (au moins les 4 PG) au cours de leurs 40 derniers cas de micro-dissection, ce qui suggère que l’expérience du chirurgien pourrait jouer un rôle important dans la localisation et la préservation des PG. En outre, les auteurs ont conclu que la position de l’artère parathyroïdienne par rapport au parenchyme thyroïdien est le facteur le plus important lorsqu’on considère le risque de dévascularisation pendant la lobectomie, plutôt que la longueur de l’artère. Ces artères étant des vaisseaux terminaux, une identification systématique, une dissection chirurgicale précise et des micro-ligatures sont essentielles pour réduire la fréquence des hypoparathyroïdies iatrogènes (12), un risque qui a été décrit pour la première fois par Halsted et al. en 1907 (13). Ces résultats fournissent une explication anatomique pour les 1-10% constants d’hypoparathyroïdie définitive rapportés dans la plupart des études basées sur des registres ou multicentriques (5,14).

L’hypocalcémie après une thyroïdectomie totale pourrait résulter d’un dommage peropératoire aux PGs dû à un traumatisme, à une ablation par inadvertance ou à une dévascularisation. L’étendue des dommages aux PGs est difficile à prédire en peropératoire. Il est généralement admis qu’une quantité suffisante de parathormone (PTH) peut être produite par la moitié d’un PG normal (6). Pour éviter l’hypocalcémie postopératoire, une auto-transplantation parathyroïdienne peut être réalisée ; cependant, les résultats ont été incohérents, créant une controverse (15-17). C’est pourquoi des techniques de dissection capsulaire et de préservation de la vascularisation environnante ont été proposées et utilisées, dans le but d’éviter une parathyroïdectomie par inadvertance ou la perturbation de la vascularisation parathyroïdienne (18-20). Plusieurs études ont montré une réduction de l’hypoparathyroïdie transitoire et permanente après l’adoption de techniques de préservation vasculaire et de systèmes de classification qui guident la dissection, la résection et les décisions concernant l’auto-transplantation (19,21).

La préservation des PG peut être un défi, car une fonction parathyroïdienne postopératoire normale n’est pas garantie, même si l’on pense que les PG sont bien préservés pendant la chirurgie. Une étude de Lang et al. (22) a examiné 103 patients qui ont subi une thyroïdectomie totale avec identification des 4 PG et une analyse visuelle des PG. Les auteurs ont rapporté que le fait d’avoir plus de 3 PGs décolorés était un facteur de risque indépendant d’hypoparathyroïdie transitoire. Cependant, 12,5 % des patients présentant 4 PG de couleur normale, supposés fonctionner pleinement, ont présenté une hypoparathyroïdie. Les auteurs ont conclu que la décoloration des PG est associée à l’hypoparathyroïdie transitoire, et que des PG normalement colorés avec une alimentation sanguine supposée adéquate n’impliquent pas nécessairement une glande fonctionnelle (22). Les auteurs ont également souligné la nécessité de méthodes peropératoires individuelles en temps réel pour évaluer la viabilité des PG.

L’angiographie avec le vert d’indocyanine (ICG) peut être utilisée comme technique d’appoint pour aider à identifier l’apport sanguin vasculaire des PG à risque de dommages pendant la dissection de la glande thyroïde et pour aider à la prédiction de la fonctionnalité des PG identifiés.

Techniques de fluorescence avec ICG en chirurgie du cou

Une prédiction précise de l’hypocalcémie post-thyroïdectomie pourrait conduire à une modification des stratégies chirurgicales. Cependant, il est nécessaire de disposer d’outils fiables permettant de prédire avec précision si un patient va développer une hypocalcémie (5,23,24). Les techniques actuelles d’évaluation de la fonction parathyroïdienne sont basées sur des mesures de calcium (25,26) et de PTH (6,27-31) à différents moments pendant ou après la thyroïdectomie. Certaines études ont suggéré que les mesures précoces (quelques minutes à 12 heures après la résection thyroïdienne) de la PTH prédisent de manière fiable l’absence d’hypoparathyroïdie, avec une valeur prédictive positive pouvant atteindre 97 % (6,27,28). Cependant, ce résultat a été contesté par d’autres auteurs (32,33). Contrairement à l’angiographie ICG, dont les résultats sont immédiats, les mesures des taux de calcium et de PTH ne sont généralement pas en mesure de guider la prise de décision per-opératoire, car leurs résultats nécessitent un long temps d’élaboration. Cependant, certains auteurs ont suggéré d’utiliser des mesures rapides de la PTH pour démontrer l’insuffisance parathyroïdienne, fournissant des résultats qui peuvent ensuite aider les chirurgiens à décider de l’auto-transplantation d’un PG (29,34).

L’ICG est une molécule hydrosoluble de la taille de 775 Da dont le spectre d’absorption maximal est de 805 nm et la réémission à 835 nm lorsqu’elle est excitée par une lumière/laser à une longueur d’onde dans le spectre du proche infrarouge (NIR). Une fois injecté, l’ICG se fixe de manière complète et permanente aux protéines plasmatiques dans la circulation sanguine, et circule uniquement dans le compartiment intravasculaire. Il a une demi-vie de 3,4±0,7 minutes, et est absorbé du plasma presque exclusivement par les cellules parenchymateuses hépatiques, avant d’être entièrement sécrété dans la bile. L’allergie à l’iode est une contre-indication à l’administration de l’ICG, car l’iode est présent dans sa structure moléculaire. La plus grande étude réalisée à ce jour a révélé que des réactions allergiques se produisent chez 1/80 000 patients qui reçoivent de l’ICG (35).

Initialement, l’ICG était utilisée en ophtalmologie pour la détection de la dégénérescence maculaire (36). Par la suite, l’angiographie par ICG a été utilisée pour identifier les ganglions lymphatiques sentinelles (37), déterminer l’étendue des résections oncologiques (38) et étudier la fonction hépatique (39). Des études récentes ont également démontré son utilité pour évaluer le flux sanguin vasculaire des anastomoses intestinales (40) et des reconstructions de lambeaux tissulaires (41).

Dans notre centre, l’ICG pour la chirurgie thyroïdienne ou parathyroïdienne est préparée selon les protocoles utilisés pour la chirurgie abdominale (38). En bref, 25 mg d’ICG sont mélangés à 10 ml d’eau stérile (concentration, 2,5 mg/mL), et 3,5 ml sont injectés par voie intraveineuse pendant l’intervention par l’équipe d’anesthésie. L’injection peut être répétée jusqu’à ce qu’une dose maximale de 5 mg/kg par jour soit atteinte. Le cathéter est ensuite purgé après chaque injection pour un gain d’imagerie rapide. Après environ 1 à 2 minutes, les images sont acquises à l’aide d’une caméra laparoscopique NIR PinPoint® (Novadaq, Ontario, Canada).

Un des avantages de l’utilisation de la technologie ICG est que l’anatomie des vaisseaux d’alimentation des PG peut être analysée avant de réaliser une lobectomie thyroïdienne, ce qui permet de préserver les boucles de vaisseaux alimentant les PG (figures 3,4). La vidéo montre un cas de thyroïdectomie pour une maladie maligne. Après une angiographie ICG et la visualisation de la boucle vasculaire d’alimentation attachée à la thyroïde, une technique de dissection capsulaire précise a été réalisée et un minuscule reste de thyroïde a été laissé derrière afin de ne pas endommager la boucle vasculaire et ainsi préserver le PG.

Figure 3 Une femme de 61 ans subissant une thyroïdectomie totale pour un goitre multinodulaire. (A) La glande parathyroïde inférieure du côté gauche (à la pointe de l’instrument), avec le lobe thyroïdien rétracté pour l’ablation ; (B) images en noir et blanc dans le proche infrarouge après injection d’ICG de la même glande, montrant la boucle d’approvisionnement sanguin vasculaire avec les branches inférieures et supérieures (blanc, bien perfusé). La résection chirurgicale prévue pour la préservation de ces anastomoses en boucle observées sur l’ICG est marquée par une ligne pointillée rouge ; (C) même glande parathyroïde inférieure après l’ablation du lobe thyroïdien gauche (PG à la pointe de l’instrument) ; (D) images infrarouges proches en noir et blanc de la même glande après la deuxième injection d’ICG, montrant l’apport sanguin vasculaire préservé (flèche blanche) et un PG bien perfusé (score ICG =2). ICG, vert d’indocyanine ; PG, glandes parathyroïdes.

Figure 4 Une femme de 56 ans subissant une thyroïdectomie totale pour un cancer papillaire de la thyroïde, pT1b N1 (42). La vidéo montre une glande parathyroïde supérieure gauche (cercle) préservée, avant et après la lobectomie gauche. Les images ICG prises avant la lobectomie dans la première partie montrent la boucle vasculaire d’alimentation provenant de l’artère thyroïdienne inférieure. La deuxième partie, après la lobectomie gauche, montre la glande parathyroïde gauche (cercle) après avoir laissé un petit reste de thyroïde afin de préserver la boucle vasculaire alimentant la glande. Les images ICG montrent une glande parathyroïde gauche bien vascularisée à côté du reste de la thyroïde. ICG, vert d’indocyanine. Disponible en ligne : http://www.asvide.com/articles/1853

Nous avons systématiquement utilisé l’angiographie ICG standardisée dans des centaines de cas et sommes en mesure de réaliser une cartographie vasculaire des vaisseaux d’alimentation de la PG. Cela nous a permis de mieux connaître l’anatomie et les emplacements des PG, ainsi que la présence de boucles vasculaires, qui sont souvent très proches du parenchyme thyroïdien (Figures 1,2). Ainsi, nous effectuons actuellement des dissections pour la préservation des PG d’une manière très précise et ardue en termes de dissection capsulaire, en laissant parfois derrière nous un petit reste de thyroïde pour préserver les boucles vasculaires PG attachées. La question de savoir si cette technique réduira davantage l’hypoparathyroïdie postopératoire doit être évaluée dans des études futures.

Application de l’ICG en chirurgie thyroïdienne et parathyroïdienne pour l’évaluation de la fonction PG

Les PG doivent être identifiés tôt pendant la dissection de la thyroïdectomie, et leur apport vasculaire doit être préservé pour prévenir l’hypocalcémie postopératoire. L’utilisation de l’ICG pour l’identification des PG pendant la chirurgie thyroïdienne a été proposée pour la première fois dans une étude de Suh et al. (43) en 2014, dans laquelle les auteurs ont montré que les PG pouvaient être visualisés en utilisant l’imagerie ICG NIR chez le chien. La même année, un autre groupe (44) a réussi à visualiser de manière différentielle la thyroïde et les PG en utilisant l’imagerie NIR chez le porc.

Dans notre première expérience d’utilisation de l’ICG pour évaluer la perfusion peropératoire des PG pour la prédiction de la fonction parathyroïdienne après thyroïdectomie (45), nous avons démontré que la présence d’un PG bien perfusé ou d’un reste de PG bien perfusé était suffisante pour éviter l’hypoparathyroïdie (46). Après thyroïdectomie totale, nous avons constaté qu’au moins une glande bien perfusée était présente à l’angiographie chez 30 des 36 patients ; aucun des 30 patients n’a présenté d’hypoparathyroïdie postopératoire. En revanche, une hypoparathyroïdie postopératoire transitoire a été notée chez deux des six patients qui n’avaient pas au moins une PG bien perfusée à l’angiographie. En cas de discordance entre l’évaluation visuelle et l’angiographie ICG, une incision a été pratiquée sur le PG et les glandes qui n’ont pas saigné ont été auto-transplantées (cinq cas).

De plus, nous avons montré la supériorité de l’angiographie ICG sur l’évaluation visuelle. Dans notre étude préliminaire, 71 des 101 PG ont été évalués visuellement comme bien vascularisés, alors que seulement 51 ont été considérés comme bien vascularisés sur l’angiographie ICG (45). Ainsi, l’état de perfusion (et donc la capacité fonctionnelle à produire de la PTH) a été surévalué visuellement dans 20 des 71 PG (28,2 %). Des résultats similaires ont été rapportés pour 27 patients ayant subi une thyroïdectomie (47). Dans cette étude prospective, un total de 84 % des PG identifiés visuellement présentaient une captation d’ICG. La perfusion des PG a été évaluée à la fois visuellement et par la fluorescence de l’ICG. Une divergence entre les scores visuels et ICG a été notée dans 6 % des cas. En outre, trois patients ont présenté une hypocalcémie postopératoire transitoire, dont un seul était symptomatique. Il convient de noter que l’utilité de l’ICG est limitée chez les patients dont la glande thyroïde est présente, car la fluorescence de la parathyroïde est fréquemment masquée par la thyroïde.

En 2017, Lang et al. (48) ont étudié l’hypocalcémie postopératoire après une thyroïdectomie totale et sa corrélation avec l’intensité de la fluorescence sur l’angiographie ICG, en utilisant le système d’imagerie fluorescente SPY® (Novadaq Technologies, Inc.). Les auteurs ont évalué un total de 324 PG confirmés par biopsie chez 94 patients. L’intensité de fluorescence de chaque PG a été exprimée sous forme de rapport d’intensité de fluorescence entre le PG et la trachée antérieure, et la plus grande intensité de fluorescence (GFI) a été évaluée. La valeur GFI s’est avérée être le meilleur prédicteur de l’hypocalcémie postopératoire précoce (0% de chance d’hypocalcémie pour une valeur GFI >150% contre 81,8% de chance d’hypocalcémie pour une valeur GFI ≤150%). Il n’y a pas eu de cas d’hypocalcémie permanente, quelle que soit la valeur du GFI (48).

L’une des limites de nombreuses études analysant l’angiographie ICG au cours de la thyroïdectomie est le fait que chez la plupart des patients, les 4 PG ne sont pas évalués. Par conséquent, chez les patients dont moins de 4 PG sont évalués, la perfusion et la fonction des PG non visualisés restent inconnues, ce qui obscurcit une corrélation claire entre la perfusion ICG (évaluée dans 1, 2 ou 3 PG) et les niveaux de PTH postopératoires (reflétant la fonction des 4 PG). Nous avons donc analysé des patients subissant une parathyroïdectomie subtotale (49) et rapporté nos résultats sur l’utilisation de l’ICG dans une étude prospective de 13 patients subissant une parathyroïdectomie subtotale pour une maladie multiglandulaire (hyperparathyroïdie primaire et secondaire) (46). Notre objectif était de déterminer si la fonction postopératoire d’un seul PG (ou d’un reste de PG) était réellement reflétée par l’angiographie peropératoire à l’ICG. À cette fin, seuls les cas où les quatre PG étaient visualisés ont été inclus. Le PG qui devait être préservé a été sélectionné en fonction du degré de perfusion sur l’angiographie ICG. Lorsque la glande choisie par le chirurgien présentait visuellement une mauvaise perfusion à l’angiographie, une autre glande était sélectionnée pour la préservation. Lors du suivi, des taux normaux de PTH ont été atteints chez tous les patients, démontrant que la PG ou le reliquat bien perfusé était fonctionnel.

En 2016, Zaidi et al. (50) ont publié les résultats d’une étude prospective portant sur 33 patients ayant subi une intervention chirurgicale pour une hyperparathyroïdie primaire. Cette étude comprenait à la fois des excisions d’adénomes parathyroïdiens ainsi que des parathyroïdectomies subtotales (excision de 3,5 glandes). Dans l’ensemble, 92,9 % des PG identifiés ont démontré visuellement une prise d’ICG. Dans la plupart des cas, la présence de tissu thyroïdien a limité la fluorescence parathyroïdienne, car il présente une forte captation vasculaire de l’ICG. Les auteurs ont constaté que l’angiographie ICG était utile pour évaluer la fonction des PG restants en cas de parathyroïdectomies subtotales et chez les patients ayant subi une thyroïdectomie antérieure.

Directives futures, propositions et conclusions

Les résultats largement encourageants des études ci-dessus, nous ont conduits à concevoir une étude prospective et randomisée pour déterminer si la mesure systématique des taux de calcium et de PTH, ainsi que la supplémentation systématique en calcium et en vitamine D, peuvent être omises chez les patients ayant au moins un PG bien perfusé identifié sur l’angiographie ICG après l’ablation de la thyroïde. Nous avons émis l’hypothèse que les patients présentant un PG bien perfusé, tel que démontré par l’angiographie ICG, ne développeraient pas d’hypoparathyroïdie postopératoire et ne nécessiteraient donc pas de mesures postopératoires du calcium et/ou de la PTH ni de supplémentation en calcium et en vitamine D. Les résultats de cette étude devraient être disponibles prochainement.

Il y a plusieurs domaines dans ce domaine qui nécessitent un développement supplémentaire. La technique pourrait être encore améliorée, notamment en ce qui concerne la normalisation, ce qui permettrait des applications universelles et un système de notation plus objectif. En outre, des analyses coûts-avantages doivent être effectuées. Le matériel est coûteux ; cependant, le coût peut être partagé par tous les départements (abdomen, gynécologie, chirurgie plastique et du cou), comme dans notre institution. Heureusement, le matériel peut même être partagé dans les centres à haut volume, car la procédure ICG elle-même prend moins de 5 minutes.

En conclusion, nous pensons que l’utilisation de l’angiographie ICG des PG pendant la chirurgie thyroïdienne peut conduire à une réduction du taux d’hypoparathyroïdie postopératoire. Premièrement, l’angiographie ICG permet aux chirurgiens d’adapter leur technique de préservation des PG en fonction de la perfusion parathyroïdienne et de l’anatomie vasculaire. Deuxièmement, l’angiographie ICG permet aux chirurgiens de vérifier la perfusion des PG après la résection thyroïdienne, indiquant si un PG doit être auto-transplanté. L’angiographie ICG est actuellement le seul outil en temps réel disponible capable de prédire en peropératoire la fonction de chaque PG individuel, et peut donc aider les chirurgiens dans leur prise de décision concernant la manière d’éviter l’hypoparathyroïdie post-thyroïdectomie.

Reconnaissances

Nous remercions Mark Licker, Christoph Ellenberger et John Diaper du département d’anesthésiologie pour leur soutien.

Note de bas de page

Conflits d’intérêts : F Triponez a reçu des subventions de voyage de Novadaq. Les autres auteurs n’ont pas de conflits d’intérêts à déclarer.

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