Sisäisen turvallisuuden apulaisministeri Muokkaa
Yhdysvaltojen senaatti vahvisti Jacksonin toimimaan sisäisen turvallisuuden ministeriön apulaisministerinä 10. maaliskuuta 2005. Tässä tehtävässä hän toimi ministeriön operatiivisena johtajana vastaten päivittäisten toimintojen johtamisesta. Jackson erosi tästä virasta 26. lokakuuta 2007 alkaen ”taloudellisista syistä, joita en voi enää sivuuttaa.”
Yhdysvaltain liikenneministeriön apulaissihteeri Muokkaa
Jackson toimi Yhdysvaltain liikenneministeriön (DOT) apulaissihteerinä toukokuusta 2001 elokuuhun 2003. Apulaissihteerinä Jackson oli ministeriön operatiivinen johtaja, joka vastasi päivittäisestä toiminnasta organisaatiossa, jonka vuosibudjetti kasvoi syyskuun 11. päivän 2001 terrori-iskujen jälkeen 68 miljardiin dollariin ja jonka palveluksessa oli yli 179 000 työntekijää.
Jacksonin toimikaudella keskityttiin erityisesti ministeriön toimintaan terrori-iskujen jälkeen, mukaan lukien uuden liikenneturvallisuushallinnon perustaminen ja maan ilmailualan elvytystoimien johtaminen. Hän toimi Amtrakin hallituksen jäsenenä ja sen tilintarkastuskomitean puheenjohtajana.
Vuonna 2004 Jackson nimitettiin Yhdysvaltain avaruustutkimuspolitiikan toimeenpanoa käsittelevään presidentin toimikuntaan, joka antoi presidentille johtamissuosituksia NASA:sta ja sen tulevista tehtävistä.
Sen lisäksi, että Jackson toimi kolmessa tehtävässä George W. Bushin aikana, hän toimi myös kahdessa aiemmassa tehtävässä kahden aikaisemman presidentin aikana. Presidentti George H. W. Bushin hallinnossa hän toimi Valkoisessa talossa presidentin erityisavustajana kabinettien yhteyksistä ja myöhemmin liikenneministerin esikuntapäällikkönä. Presidentti Ronald Reaganin hallinnossa hänellä oli useita tehtäviä opetusministerin alaisuudessa.