Die Entwicklung des visuellen Systems beginnt bei den meisten wirbellosen Tieren mit der Differenzierung der Photorezeptoren in einem ektodermalen Epithel. Die Photorezeptoren differenzieren sich im Allgemeinen unabhängig von den Nervenzentren, die sie innervieren, und die peripher abgeleiteten visuellen Interneuronen sind eine Ausnahme. Dies steht im Gegensatz zu den Wirbeltieren, bei denen die „Retina“ aus einem embryologischen Auswuchs des Vorderhirns entsteht, der mehrere Klassen von Interneuronen sowie Photorezeptoren hervorbringt. Das meiste, was wir über die genetischen und molekularen Grundlagen der Entwicklung des Sehsystems bei wirbellosen Tieren wissen, stammt aus Studien über die Facettenaugen der Fruchtfliege Drosophila melanogaster. Diese Konzentration auf ein einziges Modellsystem belohnt uns zwar mit einem tieferen Verständnis der Entwicklungsmechanismen, hat aber zu einer erheblichen Lücke in unserem oft rudimentären Wissen über andere verdienstvolle Gruppen geführt: Kopffüßer, Kammmuscheln, Spinnen, Kubomedusen und Salpen, um nur einige zu nennen, die alle über hochentwickelte Augen verfügen. Das Gleiche gilt für die Entwicklung der neuronalen Verbindungen in den Sehzentren des Gehirns (Abbildung 1). Auch hier ist Drosophila das Wirbellosenmodell der Wahl, um die zugrunde liegenden molekularen Mechanismen zu ergründen. Unser Verständnis vieler Aspekte der Entwicklung des visuellen Systems der Wirbellosen muss jedoch nicht nur das Wissen über die zusammengesetzten Augen der Gliederfüßer umfassen, sondern auch über so unterschiedliche Augen wie beispielsweise die hochentwickelten einlinsigen Augen der Kopffüßer oder die urzeitlichen Augen der Planarien.
Abbildung 1. Zusammenfassung der Entwicklung des visuellen Systems in Drosophila melanogaster, betrachtet in Schritten von zunehmend feinerer zellulärer Auflösung. (a) Das Auge entwickelt sich aus einer Augenscheibe, die durch einen Sehnervenstiel (doppelte Pfeilspitzen) mit dem sich entwickelnden Sehnervenlappen in der supraösophagealen Hemisphäre oder dem Ganglion des Larvengehirns verbunden ist. (b) Der Sehnervenstiel (os) durchdringt das supraösophageale Ganglion (seg) in der Mitte der halbmondförmigen äußeren Sehnervenanlage (ooa). Im Laufe der Entwicklung öffnen sich die Arme der Anlage in der mit „X“ bezeichneten Richtung und verwandeln die Kortices, denen sie entspringen, von kreisförmigen in rechteckige Formen. Die äußere Anlage und die konzentrische innere optische Anlage (ioa) sind in Bezug auf den Eintrittspunkt des Sehnervenstiels in die posterolaterale Oberfläche der rechten Hemisphäre dargestellt. Neuroblasten und andere Vorläuferzellen in den Anlagen proliferieren in den Richtungen der Pfeilspitzen und tragen zeitlich sortierte Zellschichten zur Lamina (lamina-forming neuroblasts; lafn), Medulla (mfn) und zum dritten Optikus-Neuropil (lobula; lofn) bei. Eine Schicht (in jedem Kortex schraffiert dargestellt) entstand zur gleichen Zeit und wurde durch neuere Schichten in ihrem jeweiligen Kortex verdrängt (lan, lamina neuropil; mn, medulla neuropil). Die Beziehungen zwischen diesen Zellpopulationen sind im Querschnitt am deutlichsten zu erkennen (in Abbildung c). (c) Beziehung zwischen der Bildung von Zellrinden in Diagramm b und den dazwischen verlaufenden axonalen Bahnen in einer horizontalen Ebene von Diagramm b, die die enge Beziehung zwischen den Wellen der imaginalen Photorezeptorinnervation und dem Verlauf des larvalen Bolwig-Nervs (Bn) verdeutlicht. Dieser verläuft von der Innenseite der peripodialen Membran (pm) über den Sehnervenstiel (os) zum Lamina plexus (Lap) und zur Medulla (Me). Er und/oder die Axone dreier Pioniere des Sehnervenkopfes (olp), postulierte Interneuronen, innervieren einen larvalen Sehnervenkopf (lon), der über eine Bahn (X), die den hinteren Sehnervengang vorwegnimmt, mit dem Zentralhirn verbunden ist. Hinter der morphogenetischen Furche (mf) sammeln sich neue ommatidiale Cluster (o) an, die neue Axonbündel bilden, die sich mit der vorderen Ausdehnung des Netzhautfeldes an zuvor verlängerte Axone im Sehnervenstiel anlagern (Pfeil 1). Die darunter liegenden Zellpopulationen expandieren in die entsprechenden Richtungen: Pfeil 2, Lamina Cortex (LaC); Pfeil 3, Medulla (Me) und Medulla Cortex (MeC); Pfeil 4, Lobula (Lo) und Lobula Plate Cortex (LoPC). Zellen fügen sich von einer Seite der äußeren Optikusanlage (ooa), der lateralen Proliferationszone (A), dem Lamina-Cortex und von der anderen Seite, der medialen Proliferationszone (B), dem Medulla-Cortex zu. Die ersten Nachkommen von B sind frühe Medulla-Tangentiale (MeT), Wachstumskegel, die sich durch die Medulla schlängeln und neue säulenartige Elemente, die an der Vorderkante wachsen, kreuzen. Andere tangentiale Bahnen entsprechen den späteren Bahnen der vorderen Sehbahn (Y) und der tangentialen Zellen der Lobula (Z). Die innere Sehnervenanlage (ioa) proliferiert in zwei Richtungen: in Richtung C, um Zellen für den Kortex der Lobulaplatte zu erzeugen, und in Richtung D, um die Zelltypen T2, T3 oder C zu erzeugen, was nur anhand der Positionen der Somata im erwachsenen Sehnervenlappen beurteilt werden kann. Die Axone der zellulären Nachkommen und ihre Wachstumszapfen bilden einen Plexus für jeden Kortex, der schließlich den adulten Neuropil bildet. Die Kreuzung von Faserbündeln zwischen Lamina und Medulla ergibt sich aus der selektiven Faszikulation der Faserbahnen in einer fließbandartigen Abfolge der Innervation und aus der Annäherungsrichtung zwischen Bündel und Plexus. (Bündel durchdringen die Lamina-Rinde, um deren Plexus zu innervieren, wachsen aber entlang des inneren Randes der Medulla-Rinde, um die Medulla zu innervieren.) Große Gliazellen liegen entlang der Bahnen der Fasern im externen Chiasma (ext.ch) und internen Chiasma (int.ch); sg, subösophageales Ganglion. (d) Proliferation aus der lateralen Proliferationszone der äußeren Anlage (siehe Abbildung c). Die Zellen werden nach und nach von den Neuroblasten in der äußeren Anlage in einer Abfolge von Stadien ihres Zellzyklus (G2/M, G1, S, G2/M) um die Lippe der Anlage verdrängt. Postmitotische Zellen liegen in der Lamina cortex (LaC), wo sie von Photorezeptor-Axonbündeln (Pfeilspitzen) aus dem Sehnervenstiel (Os) innerviert werden, die den Übergang von G1 zu S in Zellen der angrenzenden Anlage (gefüllter Pfeil) sowie den Beginn der Differenzierung und Axonogenese in bereits postmitotischen Zellen (offener Pfeil) auslösen. (e) Ommatidialcluster reifen in der Augenscheibe, hinter der morphogenetischen Furche (mf), zu sehen im Aufriss (klare Profile) und in entsprechenden Querschnitten, in denen die Zellkerne schattiert sind. Die Pfeile zeigen die Richtung der Kernwanderung an, die in den Paaren der Photorezeptoren R1-R8 (mit 1-8 gekennzeichnet) übereinstimmt. Die Querschnitte von a (jüngstes) bis f (ältestes) zeigen Präcluster (a, b), unreife (c) und symmetrische (d) achtzellige Cluster sowie Zweizapfenzellen (e) und Vierzapfenzellen (f). Die Zapfenzellen sind mit „C“ gekennzeichnet. (f) R1-R8 im ommatidialen Cluster (entspricht dem Querschnitt c in Abbildung e) umfassen zwei zentrale Zellen (R8, R7) und drei Paare (R2/R5, R3/R4, R1/R6). Die Induktion in R1-R6 erfolgt durch ein Signal von R2/R5, das von der Expression von Rough (ro) abhängt, um die Entwicklung in R3/R4 einzuleiten; Rough-Produkt erscheint auch in R3 und R4. Die vier Zellen, die die zweite Symmetrielinie definieren (R3, R4, R1 und R6), benötigen alle die Expression von sevenup (svp), um ihr normales Schicksal zu erreichen. (c) Abgeändert aus Meinertzhagen IA (1973) Development of compound eye and optic lobe in insects. In: Young D. (ed.) Developmental Neurobiology of Arthropods, pp. 51-104. Cambridge, UK: Cambridge University Press. (d) Abgeändert von Selleck SB, Gonzales C, Glover DM, et al. (1992) Regulation of the G1-S transition in postembryonic neuronal precursors by axon ingrowth. Natur 355: 253-255. (e, f) Abgeändert von Wolff T und Ready DF (1993) Pattern formation in the Drosophila retina. In: Bate M and Martinez Arias A (eds.) The Development of Drosophila melanogaster, pp. 1277-1325. Plainview, NY: Cold Spring Harbor Laboratory Press, mit Genehmigung der Autoren und Cold Spring Harbor Press.